Biofilms are three-dimensional structures formed by surface-attached microorganisms and their extracellular products. Biofilms formed by pathogenic microorganisms play an important role in human diseases. Higher resistance to antimicrobial agents and changes in microbial physiology make treating biofilm infections very complex. Atmospheric pressure nonthermal plasmas (NTPs) are a novel and powerful tool for antimicrobial treatment. The microbicidal activity of NTPs has an unspecific character due to the synergetic actions of bioactive components of the plasma torch, including charged particles, reactive species, and UV radiation. This review focuses on specific traits of biofilms, their role in human diseases, and those effects of NTP that are helpful for treating biofilm infections. The authors discuss NTP-based strategies for biofilm control, such as surface modifications to prevent bacterial adhesion, killing bacteria in biofilms, and biofilm destruction with NTPs. The unspecific character of microbicidal activity, proven polymer modification and destruction abilities, low toxicity for human tissues and absence of long-living toxic compounds make NTPs a very promising tool for biofilm prevention and control.

1.
P. D.
Fey
,
Curr. Opin. Microbiol.
13
,
610
(
2010
).
2.
B. M.
Kuehn
,
JAMA
297
,
938
(
2007
).
3.
K. J.
Bozic
,
S. M.
Kurtz
,
E.
Lau
,
K.
Ong
,
T. P.
Vail
, and
D. J.
Berry
,
J. Bone Jt. Surg. Am.
91
,
128
(
2009
).
4.
W.
Costerton
,
R.
Veeh
,
M.
Shirtliff
,
M.
Pasmore
,
C.
Post
, and
G.
Ehrlich
,
J. Clin. Invest.
112
,
1466
(
2003
).
5.
M. E.
Davey
and
G. A.
O'toole
,
Microbiol. Mol. Biol. Rev.
64
,
847
(
2000
).
6.
E.
Sysolyatina
,
N.
Kaminskaya
, and
S.
Ermolaeva
(unpublished).
7.
M. E.
Rupp
,
J. S.
Ulphani
,
P. D.
Fey
,
K.
Bartscht
, and
D.
Mack
,
Infect. Immun.
67
,
2627
(
1999
).
8.
C.
Heilmann
,
O.
Schweitzer
,
C.
Gerke
,
N.
Vanittanakom
,
D.
Mack
, and
F.
Götz
,
Mol. Microbiol.
20
,
1083
(
1996
).
9.
R. M.
Donlan
and
J. W.
Costerton
,
Clin. Microbiol. Rev.
15
,
167
(
2002
).
10.
Y.
Chen
,
H. J.
Busscher
,
H. C.
van der Mei
, and
W.
Norde
,
Appl. Environ. Microbiol.
77
,
5065
(
2011
).
11.
M.
Fletcher
and
G. I.
Loeb
,
Appl. Environ. Microbiol.
37
,
67
(
1979
).
12.
J. H.
Paul
and
W. H.
Jeffrey
,
Appl. Environ. Microbiol.
50
,
431
(
1985
).
13.
X.
Li
and
B. E.
Logan
,
Langmuir
20
,
8817
(
2004
).
14.
J.
Buck
and
J.
Andrews
,
Appl. Environ. Microbiol.
65
,
2179
(
1999
).
15.
B. A.
Jucker
,
H.
Harms
, and
A. J.
Zehnder
,
J. Bacteriol.
178
,
5472
(
1996
).
16.
G.
Rosenman
and
D.
Aronov
,
NSTI-Nanotechnology
2
,
91
(
2006
).
17.
O. E.
Petrova
and
K.
Sauer
,
J. Bacteriol.
194
,
2413
(
2012
).
18.
C.
Campanac
,
L.
Pineau
,
A.
Payard
,
G.
Baziard-Mouysset
, and
C.
Roques
,
Antimicrob. Agents Chemother.
46
,
1469
(
2002
).
19.
P.
Stoodley
,
D.
deBeer
, and
H. M.
Lappin-Scott
,
Antimicrob. Agents Chemother.
41
,
1876
(
1997
).
20.
P.
Stoodley
,
I.
Dodds
,
J. D.
Boyle
, and
H. M.
Lappin-Scott
,
J. Appl. Microbiol.
85
,
19S
(
1998
).
21.
V. I.
Pushkareva
(unpublished).
22.
J. W.
Costerton
,
P. S.
Stewart
, and
E. P.
Greenberg
,
Science
284
,
1318
(
1999
).
23.
P. S.
Stewart
,
Int. J. Med. Microbiol.
292
,
107
(
2002
).
24.
Y.
Qu
,
A. J.
Daley
,
T. S.
Istivan
,
S. M.
Garland
, and
M. A.
Deighton
,
Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob.
9
,
16
(
2010
).
25.
P. D.
Fey
and
M. E.
Olson
,
Future Microbiol.
5
,
917
(
2010
).
26.
X.
Chen
,
M.
Zhang
,
C.
Zhou
,
N. R.
Kallenbach
, and
D.
Ren
,
Appl. Environ. Microbiol.
77
,
4878
(
2011
).
27.
C. J.
Whittaker
,
C. M.
Klier
, and
P. E.
Kolenbrander
,
Annu. Rev. Microbiol.
50
,
513
(
1996
).
28.
A.
Trejo-Hernández
,
A.
Andrade-Domínguez
,
M.
Hernández
, and
S.
Encarnación
,
ISME J.
8
,
1974
(
2014
).
29.
L.
Yang
,
Y.
Liu
,
T.
Markussen
,
N.
Høiby
,
T.
Tolker-Nielsen
, and
S.
Molin
,
FEMS Immunol. Med. Microbiol.
62
,
339
(
2011
).
30.
V.
Zijnge
,
M. B. M.
van Leeuwen
,
J. E.
Degener
,
F.
Abbas
,
T.
Thurnheer
,
R.
Gmür
, and
H. J. M.
Harmsen
,
PLoS One
5
,
e9321
(
2010
).
31.
P. E.
Kolenbrander
,
Crit. Rev. Microbiol.
17
,
137
(
1989
).
32.
P. E.
Kolenbrander
,
K. D.
Parrish
,
R. N.
Andersen
, and
E. P.
Greenberg
,
Infect. Immunol.
63
,
4584
(
1995
).
33.
P. E.
Kolenbrander
,
Annu. Rev. Microbiol.
54
,
413
(
2000
).
34.
R. K.
Rose
,
Biochim. Biophys. Acta
1475
,
76
(
2000
).
35.
B. L.
Pihlstrom
,
B. S.
Michalowicz
, and
N. W.
Johnson
,
Lancet
366
,
1809
(
2005
).
36.
I.
Kleinberg
,
Crit. Rev. Oral Biol. Med.
13
,
108
(
2002
).
37.
S. P.
Yazdankhah
,
A. A.
Scheie
,
E. A.
Høiby
,
B.
Lunestad
,
E.
Heir
,
T. Ø.
Fotland
,
K.
Naterstad
, and
H.
Kruse
,
Microb. Drug Resist.
12
,
83
(
2006
).
38.
J. M.
Martin
,
J. M.
Zenilman
, and
G. S.
Lazarus
,
J. Invest. Dermatol.
130
,
38
(
2010
).
39.
S.
Bertesteanu
,
S.
Triaridis
,
M.
Stankovic
,
V.
Lazar
,
M. C.
Chifiriuc
,
M.
Vlad
, and
R.
Grigore
,
Int. J. Pharm.
463
,
119
(
2014
).
40.
A. M.
Misic
,
S. E.
Gardner
, and
E. A.
Grice
,
Adv. Wound Care (New Rochelle)
3
,
502
(
2014
).
41.
I.
Brook
and
E. H.
Frazier
,
Am. J. Emergence Med.
16
,
585
(
1998
).
42.
P. G.
Bowler
,
B. I.
Duerden
, and
D. G.
Armstrong
,
Clin. Microbiol. Rev.
14
,
244
(
2001
).
43.
L. B.
Price
 et al 
Wound Repair Regener.
19
,
80
(
2011
).
44.
C.
Scali
and
B.
Kunimoto
,
J. Cutaneous Med. Surg.
17
,
371
(
2013
).
45.
K. A.
Mancl
,
R. S.
Kirsner
, and
D.
Ajdic
,
Wound Repair Regener.
21
,
352
(
2013
).
46.
G. A.
James
,
E.
Swogger
,
R.
Wolcott
,
E. D.
Pulcini
,
P.
Secor
,
J.
Sestrich
,
J. W.
Costerton
, and
P. S.
Stewart
,
Wound Repair Regener.
16
,
37
(
2008
).
47.
S. C.
Davis
,
L.
Martinez
, and
R.
Kirsner
,
Curr. Diabetes Rep.
6
,
439
(
2006
).
48.
T.
Bjarnsholt
,
K.
Kirketerp-Møller
,
P. Ø.
Jensen
,
K. G.
Madsen
,
R.
Phipps
,
K.
Krogfelt
,
N.
Høiby
, and
M.
Givskov
,
Wound Repair Regener.
16
,
2
(
2008
).
49.
B. H.
Bradley
and
M.
Cunningham
,
J. Wound Ostomy Continence Nurs.
40
,
143
(
2013
).
51.
B. W.
Trautner
and
R. O.
Darouiche
,
Am. J. Infect. Control
32
,
177
(
2004
).
52.
I.
Francolini
and
G.
Donelli
,
FEMS Immunol. Med. Microbiol.
59
,
227
(
2010
).
53.
W.
Cats-Baril
,
T.
Gehrke
,
K.
Huff
,
D.
Kendoff
,
M.
Maltenfort
, and
J.
Parvizi
,
Clin. Orthop. Relat. Res.
471
,
4065
(
2013
).
54.
E.
Gracia
,
A.
Fernández
,
P.
Conchello
,
A.
Laclériga
,
L.
Paniagua
,
F.
Seral
, and
B.
Amorena
,
Int. Orthop.
21
,
46
(
1997
).
55.
M.
Ribeiro
,
F. J.
Monteiro
, and
M. P.
Ferraz
,
Biomatter
2
,
176
(
2012
).
56.
H.
Watanabe
,
K.
Saito
,
K.
Kokubun
,
H.
Sasaki
, and
M.
Yoshinari
,
Dent. Mater. J.
31
,
806
(
2012
).
57.
D.
Mathew
,
G.
Bhardwaj
,
Q.
Wang
,
L.
Sun
,
B.
Ercan
,
M.
Geetha
, and
T. J.
Webster
,
Int. J. Nanomed.
9
,
1775
(
2014
).
58.
F.
Poncin-Epaillard
,
J. M.
Herry
,
P.
Marmey
,
G.
Legeay
,
D.
Debarnot
, and
M. N.
Bellon-Fontaine
,
Mater. Sci. Eng. C
33
,
1152
(
2013
).
59.
F.
Otsuka
,
Y.
Kataoka
, and
T.
Miyazaki
,
Dent. Mater. J.
31
,
309
(
2012
).
60.
H. Y.
Lin
,
Y.
Liu
,
D.
Wismeijer
,
W.
Crielaard
, and
D. M.
Deng
,
Int. J. Oral Maxillofac. Implants
28
,
1226
(
2013
).
61.
J.
Gallo
,
M.
Holinka
, and
C. S.
Moucha
,
Int. J. Mol. Sci.
15
,
13849
(
2014
).
62.
E. P.
Ivanova
 et al,
Langmuir
26
,
1973
(
2010
).
63.
A. L.
Hook
 et al,
Nat. Biotechnol.
30
,
868
(
2012
).
64.
M.
Kong
,
G.
Kroesen
,
G.
Morfill
,
T.
Nosenko
,
T.
Shimizu
,
J.
van Dijk
, and
J.
Zimmermann
,
New J. Phys.
11
,
115012
(
2009
).
65.
G.
Fridman
,
A.
Brooks
,
M.
Balasubramanian
,
A.
Fridman
,
A.
Gutsol
,
V.
Vasilets
,
H.
Ayan
, and
G.
Friedman
,
Plasma Processes Polym.
4
,
370
(
2007
).
66.
M.
Yoshinari
,
K.
Matsuzaka
, and
T.
Inoue
,
Jpn. Dent. Sci. Rev.
47
,
89
(
2011
).
67.
M.
Roy
,
G. A.
Fielding
,
H.
Beyenal
,
A.
Bandyopadhyay
, and
S.
Bose
,
ACS Appl. Mater. Interfaces
4
,
1341
(
2012
).
68.
F.
Lee
,
D.
Wang
,
L.
Chen
,
C.
Kung
,
Y.
Wu
,
K.
Ou
, and
C.
Yu
,
Biofouling
29
,
295
(
2013
).
69.
D. R.
Cooley
,
A. F.
Van Dellen
,
J. O.
Burgess
, and
A. S.
Windeler
,
J. Prosthet. Dent.
67
,
93
(
1992
).
70.
R. R.
Gatewood
,
C. M.
Cobb
, and
W. J.
Killoy
,
Clin. Oral Implants Res.
4
,
53
(
1993
).
71.
M.
Yoshinari
,
Y.
Oda
,
T.
Inoue
,
K.
Matsuzaka
, and
M.
Shimono
,
Biomaterials
23
,
2879
(
2002
).
72.
A.
Mahfoudh
,
F.
Poncin-Epaillard
,
M.
Moisan
, and
J.
Barbeau
,
Surf. Sci.
604
,
1487
(
2010
).
73.
Y. F.
Hong
,
J. G.
Kang
,
H. Y.
Lee
,
H. S.
Uhm
,
E.
Moon
, and
Y. H.
Park
,
Lett. Appl. Microbiol.
48
,
33
(
2009
).
74.
M. M.
Kayes
,
F. J.
Critzer
,
K.
Kelly-Wintenberg
,
J. R.
Roth
,
T. C.
Montie
, and
D. A.
Golden
,
Foodborne Pathog. Dis.
4
,
50
(
2007
).
75.
K.
Lee
,
K.
Paek
,
W.
Ju
, and
Y.
Lee
,
J. Microbiol.
44
,
269
(
2006
).
76.
R. A.
Venezia
,
M.
Orrico
,
E.
Houston
,
S.
Yin
, and
Y. Y.
Naumova
,
Infect. Control Hosp. Epidemiol.
29
,
430
(
2008
).
77.
S.
Ermolaeva
 et al,
Plasma Med.
2
,
141
(
2012
).
78.
E.
Sysolyatina
,
A.
Mukhachev
,
M.
Yurova
,
M.
Grushin
,
V.
Karalnik
,
A.
Petryakov
,
N.
Trushkin
,
S.
Ermolaeva
, and
Y.
Akishev
,
Plasma Processes Polym.
11
,
315
(
2014
).
79.
D.
Dobrynin
,
G.
Fridman
,
G.
Friedman
, and
A.
Fridman
,
New J. Phys.
11
,
115020
(
2009
).
80.
K. G.
Vandervoort
and
G.
Brelles-Mariño
,
PLoS One
9
,
e108512
(
2014
).
81.
H.
Zelaya
,
C.
Haro
,
J.
Laiño
,
S.
Alvarez
, and
G.
Agüero
,
Can. J. Physiol. Pharmacol.
89
,
41
(
2011
).
82.
M. Y.
Alkawareek
,
Q. T.
Algwari
,
G.
Laverty
,
S. P.
Gorman
,
W. G.
Graham
,
D.
O'Connell
, and
B. F.
Gilmore
,
PLoS One
7
,
e44289
(
2012
).
83.
R.
Matthes
,
C.
Bender
,
R.
Schlüter
,
I.
Koban
,
R.
Bussiahn
,
S.
Reuter
,
J.
Lademann
,
K.
Weltmann
, and
A.
Kramer
,
PLoS One
8
,
e70462
(
2013
).
84.
S. G.
Joshi
,
M.
Paff
,
G.
Friedman
,
G.
Fridman
,
A.
Fridman
, and
A. D.
Brooks
,
Am. J. Infect. Control
38
,
293
(
2010
).
85.
E. V.
Sysoliatina
,
K. A.
Sobianin
,
N. I.
Trushkin
,
E. N.
Beketova
,
O. I.
Arseniukova
,
T. I.
Karpova
,
A. L.
Gintsburg
,
I. S.
Akishev
, and
S. A.
Ermolaeva
,
Zh. Mikrobiol., Epidemiol. Immunobiol.
8
(
2013
).
86.
S.
Salamitou
,
M.
Kirkpatrick
,
H.
Ly
,
G.
Leblon
,
E.
Odic
, and
M.
DuBow
,
Biotechnology
8
,
228
(
2009
).
87.
D.
Liu
,
Z.
Xiong
,
T.
Du
,
X.
Zhou
,
Y.
Cao
, and
X.
Lu
,
J. Huazhong Univ. Sci. Technol. Med. Sci.
31
,
852
(
2011
).
88.
J. C.
Joaquin
,
C.
Kwan
,
N.
Abramzon
,
K.
Vandervoort
, and
G.
Brelles-Mariño
,
Microbiology
155
,
724
(
2009
).
89.
A.
Blumhagen
,
P.
Singh
,
A.
Mustapha
,
M.
Chen
,
Y.
Wang
, and
Q.
Yu
,
Am. J. Dent.
27
,
84
(
2014
).
90.
S.
Rupf
,
A.
Lehmann
,
M.
Hannig
,
B.
Schäfer
,
A.
Schubert
,
U.
Feldmann
, and
A.
Schindler
,
J. Med. Microbiol.
59
,
206
(
2010
).
91.
L.
Xu
,
Y.
Tu
,
Y.
Yu
,
M.
Tan
,
J.
Li
, and
H.
Chen
,
Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis.
30
,
25
(
2011
).
92.
S.
Gorynia
,
I.
Koban
,
R.
Matthes
,
A.
Welk
,
S.
Gorynia
,
N.
Hübner
,
T.
Kocher
, and
A.
Kramer
,
GMS Hyg. Infect. Control
8
(
2013
).
93.
T.
Maisch
,
T.
Shimizu
,
Y.
Li
,
J.
Heinlin
,
S.
Karrer
,
G.
Morfill
, and
J. L.
Zimmermann
,
PLoS One
7
,
e34610
(
2012
).
94.
Y.
Sun
,
S.
Yu
,
P.
Sun
,
H.
Wu
,
W.
Zhu
,
W.
Liu
,
J.
Zhang
,
J.
Fang
, and
R.
Li
,
PLoS One
7
,
e40629
(
2012
).
95.
S. A.
Ermolaeva
et al.,
J. Med. Microbiol.
60
,
75
(
2011
).
96.
T.
Ohshima
,
H.
Yamazaki
,
S.
Ikawa
,
E.
Usui
,
Y.
Momoi
,
K.
Yamamoto
,
N.
Hosoya
,
N.
Maeda
, and
K.
Kitano
,
Abstr. 5th ICPM, Nara
, Japan, 18–23 May (
2014
), p.
19
-
AI02
.
97.
A.
Kaminskaya
,
V.
Pushkareva
,
M.
Moisenovich
,
T.
Stepanova
,
N.
Avramenko
,
J.
Romanova
,
V.
Litvin
,
A.
Gintsburg
, and
S.
Ermolaeva
,
Mol. Genet. Microbiol. Vir.
22
,
186
(
2007
).
98.
T. T.
Chau
,
K. C.
Kao
,
G.
Blank
, and
F.
Madrid
,
Biomaterials
17
,
1273
(
1996
).
99.
S.
Lerouge
,
M.
Wertheimer
,
R.
Marchand
,
M.
Tabrizian
, and
L.
Yahia
,
J. Biomed. Mater. Res.
51
,
128
(
2000
).
100.
M. M.
Millard
,
R.
Scherrer
, and
R. S.
Thomas
,
Biochem. Biophys. Res. Commun.
72
,
1209
(
1976
).
101.
M.
Moisan
,
J.
Barbeau
,
S.
Moreau
,
J.
Pelletier
,
M.
Tabrizian
, and
L. H.
Yahia
,
Int. J. Pharm.
226
,
1
(
2001
).
102.
M.
Moreau
,
N.
Orange
, and
M.
Feuilloley
,
Biotechnol. Adv.
26
,
610
(
2008
).
103.
K.
Fricke
,
H.
Steffen
,
T.
von Woedtke
,
K.
Schröder
, and
K.
Weltmann
,
Plasma Proc. Polym.
8
,
51
(
2011
).
104.
K.
Fricke
,
I.
Koban
,
H.
Tresp
,
L.
Jablonowski
,
K.
Schröder
,
A.
Kramer
,
K.
Weltmann
,
T.
von Woedtke
, and
T.
Kocher
,
PLoS One
7
,
e42539
(
2012
).
106.
C.
Traba
,
L.
Chen
, and
J. F.
Liang
,
Curr. Appl. Phys.
13
,
S12
(
2013
).
107.
108.
Y.
Noiri
,
A.
Ehara
,
T.
Kawahara
,
N.
Takemura
, and
S.
Ebisu
,
J. Endod.
28
,
679
(
2002
).
109.
M. R.
Leonardo
,
M. A.
Rossi
,
L. A. B.
Silva
,
I. Y.
Ito
, and
K. C.
Bonifácio
,
J. Endod.
28
,
815
(
2002
).
110.
C.
Schaudinn
,
D.
Jaramillo
,
M. O.
Freire
,
P. P.
Sedghizadeh
,
A.
Nguyen
,
P.
Webster
,
J. W.
Costerton
, and
C.
Jiang
,
Int. Endod. J.
46
,
930
(
2013
).
111.
I.
Coban
 et al,
ISRN Dent.
573262
(
2013
).
112.
A. E.
Poor
,
U. K.
Ercan
,
A.
Yost
,
A. D.
Brooks
, and
S. G.
Joshi
,
Surg. Infect. (Larchmt)
15
,
233
(
2014
).
You do not currently have access to this content.