The detection of physiological activity at the microscopic level is key for understanding the function of biosystems and relating this to their physical structure. Current sensing methods for in vitro study of living tissue often rely on invasive probes to stimulate and detect activity, bearing the risk of inducing damage in the target system. In recent years, a new type of quantum sensor based on color centers in diamond has begun to offer the possibility to instead passively sense and image living biological systems. Here, we use such a sensor to realize the recording of the biomagnetic field generated by tightly focused, high intensity pulsed laser optogenetic neuromuscular stimulation of extensor digitorum longus muscles, dissected from mice and kept alive in carbogenated solution. Recordings captured a compound action potential response and a slow signal component, which we seek to explain using a detailed model of the biological system. We show proof-of-principle experimental recording of localized neuromuscular activity from the laser stimulation site without photovoltaic or fluorescence artifacts associated with alternative techniques. Our work represents a further step toward passive sensing and imaging at the microscopic level with quantum sensing, enabling further research into mapping of neural activity and intracellular processes.

1.
C. M.
McDonald
,
Phys. Med. Rehabil. Clin. North Am.
23
,
495
(
2012
).
2.
M.
Scanziani
and
M.
HÃusser
,
Nature
461
,
930
(
2009
).
3.
C.
Grienberger
and
A.
Konnerth
,
Neuron
73
,
862
(
2012
).
4.
M. Z.
Lin
and
M. J.
Schnitzer
,
Nat. Neurosci.
19
,
1142
(
2016
).
5.
A.
Gechev
,
N.
Kane
,
M.
Koltzenburg
,
D.
Rao
, and
R.
van der Star
,
Clin. Neurophysiol. Pract.
1
,
62
(
2016
).
6.
S.
Mahajan
,
J. K.
Hermann
,
H. W.
Bedell
,
J. A.
Sharkins
,
L.
Chen
,
K.
Chen
,
S. M.
Meade
,
C. S.
Smith
,
J.
Rayyan
 et al,
Front. Bioeng. Biotechnol.
8
,
416
(
2020
).
7.
J.
Clarke
,
Y.-H.
Lee
, and
J.
Schneiderman
,
Supercond. Sci. Technol.
31
,
080201
(
2018
).
8.
M.
Hämäläinen
,
R.
Hari
,
R. J.
Ilmoniemi
,
J.
Knuutila
, and
O. V.
Lounasmaa
,
Rev. Mod. Phys.
65
,
413
(
1993
).
9.
J.
Arlett
,
E.
Myers
, and
M.
Roukes
,
Nat. Nanotechnol.
6
,
203
(
2011
).
10.
D. R.
Baselt
,
G. U.
Lee
,
M.
Natesan
,
S. W.
Metzger
,
P. E.
Sheehan
, and
R. J.
Colton
,
Biosens. Bioelectron.
13
,
731
(
1998
).
11.
E.
Boto
,
N.
Holmes
,
J.
Leggett
,
G.
Roberts
,
V.
Shah
,
S. S.
Meyer
,
L. D.
Muñoz
,
K. J.
Mullinger
,
T. M.
Tierney
 et al,
Nature
555
,
657
(
2018
).
12.
W.
Liu
,
M. N. A.
Alam
,
Y.
Liu
,
V. N.
Agafonov
,
H.
Qi
,
K.
Koynov
,
V. A.
Davydov
,
R.
Uzbekov
,
U.
Kaiser
 et al,
Nano Lett.
22
,
2881
(
2022
).
13.
J. M.
Taylor
,
P.
Cappellaro
,
L.
Childress
,
L.
Jiang
,
D.
Budker
,
P. R.
Hemmer
,
A.
Yacoby
,
R.
Walsworth
, and
M. D.
Lukin
,
Nat. Phys.
4
,
810
(
2008
).
14.
F.
Dolde
,
H.
Fedder
,
M. W.
Doherty
,
T.
Nöbauer
,
F.
Rempp
,
G.
Balasubramanian
,
T.
Wolf
,
F.
Reinhard
,
L. C. L.
Hollenberg
 et al,
Nat. Phys.
7
,
459
(
2011
).
15.
P.
Neumann
,
I.
Jakobi
,
F.
Dolde
,
C.
Burk
,
R.
Reuter
,
G.
Waldherr
,
J.
Honert
,
T.
Wolf
,
A.
Brunner
 et al,
Nano Lett.
13
,
2738
(
2013
).
16.
P.
Kehayias
,
M. J.
Turner
,
R.
Trubko
,
J. M.
Schloss
,
C. A.
Hart
,
M.
Wesson
,
D. R.
Glenn
, and
R. L.
Walsworth
,
Phys. Rev. B
100
,
174103
(
2019
).
17.
P.
Neumann
,
R.
Kolesov
,
V.
Jacques
,
J.
Beck
,
J.
Tisler
,
A.
Batalov
,
L.
Rogers
,
N. B.
Manson
,
G.
Balasubramanian
 et al,
New J. Phys.
11
,
013017
(
2009
).
18.
S.
Steinert
,
F.
Dolde
,
P.
Neumann
,
A.
Aird
,
B.
Naydenov
,
G.
Balasubramanian
,
F.
Jelezko
, and
J.
Wrachtrup
,
Rev. Sci. Instrum.
81
,
043705
(
2010
).
19.
I.
Fescenko
,
A.
Jarmola
,
I.
Savukov
,
P.
Kehayias
,
J.
Smits
,
J.
Damron
,
N.
Ristoff
,
N.
Mosavian
, and
V. M.
Acosta
,
Phys. Rev. Res.
2
,
023394
(
2020
).
20.
T.
Wolf
,
P.
Neumann
,
K.
Nakamura
,
H.
Sumiya
,
T.
Ohshima
,
J.
Isoya
, and
J.
Wrachtrup
,
Phys. Rev. X
5
,
041001
(
2015
).
21.
Y.
Wu
and
T.
Weil
,
Adv. Sci.
9
,
2200059
(
2022
).
22.
K.
Mizuno
,
H.
Ishiwata
,
Y.
Masuyama
,
T.
Iwasaki
, and
M.
Hatano
,
Sci. Rep.
10
,
11611
(
2020
).
23.
D. L.
Sage
,
K.
Arai
,
D. R.
Glenn
,
S. J.
DeVience
,
L. M.
Pham
,
L.
Rahn-Lee
,
M. D.
Lukin
,
A.
Yacoby
,
A.
Komeili
 et al,
Nature
496
,
486
(
2013
).
24.
J. F.
Barry
,
J. M.
Schloss
,
E.
Bauch
,
M. J.
Turner
,
C. A.
Hart
,
L. M.
Pham
, and
R. L.
Walsworth
,
Rev. Mod. Phys.
92
,
015004
(
2020
).
25.
D.
Toyli
,
D.
Christle
,
A.
Alkauskas
,
B.
Buckley
,
C.
Van de Walle
, and
D.
Awschalom
,
Phys. Rev. X
2
,
031001
(
2012
).
26.
G.
Petrini
,
G.
Tomagra
,
E.
Bernardi
,
E.
Moreva
,
P.
Traina
,
A.
Marcantoni
,
F.
Picollo
,
K.
Kvaková
,
P.
Cígler
 et al,
Adv. Sci.
9
,
2202014
(
2022
).
27.
J. F.
Barry
,
M. J.
Turner
,
J. M.
Schloss
,
D. R.
Glenn
,
Y.
Song
,
M. D.
Lukin
,
H.
Park
, and
R. L.
Walsworth
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
113
,
14133
(
2016
).
28.
Y.
Wu
,
M. N. A.
Alam
,
P.
Balasubramanian
,
A.
Ermakova
,
S.
Fischer
,
H.
Barth
,
M.
Wagner
,
M.
Raabe
,
F.
Jelezko
 et al,
Nano Lett.
21
,
3780
(
2021
).
29.
A.
Horsley
,
P.
Appel
,
J.
Wolters
,
J.
Achard
,
A.
Tallaire
,
P.
Maletinsky
, and
P.
Treutlein
,
Phys. Rev. Appl.
10
,
044039
(
2018
).
30.
A.
Gruber
,
A.
DrÃbenstedt
,
C.
Tietz
,
L.
Fleury
,
J.
Wrachtrup
, and
C. von
Borczyskowski
,
Science
276
,
2012
(
1997
).
31.
T. D. Y.
Kozai
and
A. L.
Vazquez
,
J. Mater. Chem. B
3
,
4965
(
2015
).
32.
J. A.
Cardin
,
M.
Carlén
,
K.
Meletis
,
U.
Knoblich
,
F.
Zhang
,
K.
Deisseroth
,
L.-H.
Tsai
, and
C. I.
Moore
,
Nat. Protoc.
5
,
247
(
2010
).
33.
A. M.
Packer
,
B.
Roska
, and
M.
Hausser
,
Nat. Neurosci.
16
,
805
(
2013
).
34.
T.
Staudacher
,
F.
Shi
,
S.
Pezzagna
,
J.
Meijer
,
J.
Du
,
C. A.
Meriles
,
F.
Reinhard
, and
J.
Wrachtrup
,
Science
339
,
561
(
2013
).
35.
J.
Xu
,
L. E.
Jarocha
,
T.
Zollitsch
,
M.
Konowalczyk
,
K. B.
Henbest
,
S.
Richert
,
M. J.
Golesworthy
,
J.
Schmidt
,
V.
Déjean
 et al,
Nature
594
,
535
(
2021
).
36.
G.
Kucsko
,
P. C.
Maurer
,
N. Y.
Yao
,
M.
Kubo
,
H. J.
Noh
,
P. K.
Lo
,
H.
Park
, and
M. D.
Lukin
,
Nature
500
,
54
(
2013
).
37.
M.
Fujiwara
,
S.
Sun
,
A.
Dohms
,
Y.
Nishimura
,
K.
Suto
,
Y.
Takezawa
,
K.
Oshimi
,
L.
Zhao
,
N.
Sadzak
 et al,
Sci. Adv.
6
,
eaba9636
(
2020
).
38.
L. P.
McGuinness
,
Y.
Yan
,
A.
Stacey
,
D. A.
Simpson
,
L. T.
Hall
,
D.
Maclaurin
,
S.
Prawer
,
P.
Mulvaney
,
J.
Wrachtrup
 et al,
Nat. Nanotechnol.
6
,
358
(
2011
).
39.
L. T.
Hall
,
G. C. G.
Beart
,
E. A.
Thomas
,
D. A.
Simpson
,
L. P.
McGuinness
,
J. H.
Cole
,
J. H.
Manton
,
R. E.
Scholten
,
F.
Jelezko
 et al,
Sci. Rep.
2
,
401
(
2012
).
40.
M.
Karadas
,
A. M.
Wojciechowski
,
A.
Huck
,
N. O.
Dalby
,
U. L.
Andersen
, and
A.
Thielscher
,
Sci. Rep.
8
,
4503
(
2018
).
41.
J. C.
Price
,
R.
Mesquita-Ribeiro
,
F.
Dajas-Bailador
, and
M. L.
Mather
,
Front. Phys.
8
,
255
(
2020
).
42.
J. L.
Webb
,
L.
Troise
,
N. W.
Hansen
,
C.
Olsson
,
A. M.
Wojciechowski
,
J.
Achard
,
O.
Brinza
,
R.
Staacke
,
M.
Kieschnick
 et al,
Sci. Rep.
11
,
2412
(
2021
).
43.
H. A. R.
El-Ella
,
S.
Ahmadi
,
A. M.
Wojciechowski
,
A.
Huck
, and
U. L.
Andersen
,
Opt. Express
25
,
14809
(
2017
).
44.
K.
Sasaki
,
Y.
Monnai
,
S.
Saijo
,
R.
Fujita
,
H.
Watanabe
,
J.
Ishi-Hayase
,
K. M.
Itoh
, and
E.
Abe
,
Rev. Sci. Instrum.
87
,
053904
(
2016
).
45.
M.
Mrózek
,
D.
Rudnicki
,
P.
Kehayias
,
A.
Jarmola
,
D.
Budker
, and
W.
Gawlik
,
EPJ Quantum Technol.
2
,
22
(
2015
).
46.
E.
Bernardi
,
E.
Moreva
,
P.
Traina
,
G.
Petrini
,
S. D.
Tchernij
,
J.
Forneris
,
Ž.
Pastuović
,
I. P.
Degiovanni
,
P.
Olivero
 et al,
EPJ Quantum Technol.
7
,
13
(
2020
).
47.
J. L.
Webb
,
L.
Troise
,
N. W.
Hansen
,
J.
Achard
,
O.
Brinza
,
R.
Staacke
,
M.
Kieschnick
,
J.
Meijer
,
J.-F.
Perrier
 et al,
Front. Phys.
8
,
430
(
2020
).
48.
H.
Gabbard
,
M.
Williams
,
F.
Hayes
, and
C.
Messenger
,
Phys. Rev. Lett.
120
,
141103
(
2018
).
49.
K.
Chatziioannou
,
C.-J.
Haster
,
T. B.
Littenberg
,
W. M.
Farr
,
S.
Ghonge
,
M.
Millhouse
,
J. A.
Clark
, and
N.
Cornish
,
Phys. Rev. D
100
,
104004
(
2019
).
50.
J.
Roman
,
M.
Rangaswamy
,
D.
Davis
,
Q.
Zhang
,
B.
Himed
, and
J.
Michels
,
IEEE Trans. Aerosp. Electron. Syst.
36
,
677
(
2000
).
51.
A.
de Cheveigné
and
D.
Arzounian
,
NeuroImage
172
,
903
(
2018
).
52.
M. L.
Hines
and
N. T.
Carnevale
,
Neuroscientist
7
,
123
(
2001
).
53.
S.
Cannon
,
R.
Brown
, and
D.
Corey
,
Biophys. J.
65
,
270
(
1993
).
54.
T. J.
Foutz
,
R. L.
Arlow
, and
C. C.
McIntyre
,
J. Neurophysiol.
107
,
3235
(
2012
).
55.
K.
Nikolic
,
N.
Grossman
,
M. S.
Grubb
,
J.
Burrone
,
C.
Toumazou
, and
P.
Degenaar
,
Photochem. Photobiol.
85
,
400
(
2009
).
56.
V.
Augusto
,
C. R.
Padovani
, and
G. E. R.
Campos
,
Braz. J. Morphol. Sci.
21
(2),
89
94
(
2004
).
57.
H.
Lindén
,
E.
Hagen
,
S.
Leski
,
E. S.
Norheim
,
K. H.
Pettersen
, and
G. T.
Einevoll
,
Front. Neuroinf.
7
,
41
(
2014
).
58.
M.
Negishi
,
M.
Abildgaard
,
T.
Nixon
, and
R. T.
Constable
,
Clin. Neurophysiol.
115
,
2181
(
2004
).
59.
T.
Bruegmann
,
T.
van Bremen
,
C. C.
Vogt
,
T.
Send
,
B. K.
Fleischmann
, and
P.
Sasse
,
Nat. Commun.
6
,
7153
(
2015
).
60.
G.
Nagel
,
M.
Brauner
,
J. F.
Liewald
,
N.
Adeishvili
,
E.
Bamberg
, and
A.
Gottschalk
,
Curr. Biol.
15
,
2279
(
2005
).
61.
P.
Magown
,
B.
Shettar
,
Y.
Zhang
, and
V. F.
Rafuse
,
Nat. Commun.
6
,
8506
(
2015
).
62.
N.
Grossman
,
K.
Nikolic
,
C.
Toumazou
, and
P.
Degenaar
,
IEEE Trans. Biomed. Eng.
58
,
1742
(
2011
).
63.
A. P.
Alivisatos
,
M.
Chun
,
G. M.
Church
,
R. J.
Greenspan
,
M. L.
Roukes
, and
R.
Yuste
,
Neuron
74
,
970
(
2012
).
64.
R.
Schirhagl
,
K.
Chang
,
M.
Loretz
, and
C. L.
Degen
,
Annu. Rev. Phys. Chem.
65
,
83
(
2014
).
65.
D.
Cohen
,
R.
Nigmatullin
,
O.
Kenneth
,
F.
Jelezko
,
M.
Khodas
, and
A.
Retzker
,
Sci. Rep.
10
,
5298
(
2020
).

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.