In the mid-1990s, it was proposed that quantum effects in proteins known as microtubules play a role in the nature of consciousness. The theory was largely dismissed due to the fact that quantum effects were thought unlikely to occur in biological systems, which are warm and wet and subject to decoherence. However, the development of quantum biology now suggests otherwise. Quantum effects have been implicated in photosynthesis, a process fundamental to life on earth. They are also possibly at play in other biological processes such as avian migration and olfaction. The microtubule mechanism of quantum consciousness has been joined by other theories of quantum cognition. It has been proposed that general anesthetic, which switches off consciousness, does this through quantum means, measured by changes in electron spin. The tunneling hypothesis developed in the context of olfaction has been applied to the action of neurotransmitters. A recent theory outlines how quantum entanglement between phosphorus nuclei might influence the firing of neurons. These, and other theories, have contributed to a growing field of research that investigates whether quantum effects might contribute to neural processing. This review aims to investigate the current state of this research and how fully the theory is supported by convincing experimental evidence. It also aims to clarify the biological sites of these proposed quantum effects and how progress made in the wider field of quantum biology might be relevant to the specific case of the brain.

1.
A.
Marais
 et al.,
J. R. Soc. Interface
15
,
20180640
(
2018
).
2.
J.
Al-Khalili
and
J.
McFadden
,
Life on the Edge: The Coming of Age of Quantum Biology
(
UK Bantam
,
London
,
2014
).
3.
J.
McFadden
and
J.
Al-Khalili
,
Proc. R. Soc. A
474
,
20180674
(
2018
).
4.
Quantum Effects in Biology
, edited by
M.
Mohseni
,
Y.
Omar
,
G. S.
Engel
, and
M. B.
Plenio (
Cambridge University
,
Cambridge, UK
,
2013
).
5.
N.
Lambert
,
Y. N.
Chen
,
Y.
Cheng
,
C.
Li
,
G.
Chen
, and
F.
Nori
,
Nat. Phys.
9
,
10
(
2013
).
6.
N.
Zettili
,
Quantum Mechanics Concepts and Applications
, 2nd ed. (
WileyLtd
,
UK
,
2009
).
7.
H.
Haken
and
H. C.
Wolf
,
Atomic and Quantum Physics
(
Springer-Verlag
,
Berlin/Heidelberg
,
1987
).
8.
G. S.
Engel
,
T. R.
Calhoun
,
E. L.
Read
,
T.-K.
Ahn
,
T.
Mancal
,
Y.-C.
Cheng
,
R. E.
Blankenship
, and
G. R.
Fleming
,
Nature
446
,
782
(
2007
).
9.
T.
Brixner
,
J.
Stenger
,
H. M.
Vaswani
,
M.
Cho
,
R. E.
Blankenship
, and
G. R.
Fleming
,
Nature
434
,
625
(
2005
).
10.
R.
van Grondelle
and
V. I.
Novoderezhkin
,
Proc. Chem.
3
,
198
(
2011
).
11.
G. S.
Schlau-Cohen
,
T. R.
Calhoun
,
N. S.
Ginsberg
,
E. L.
Read
,
M.
Ballottari
,
R.
Bassi
,
R.
van Grondelle
, and
Graham R.
Fleming
,
J. Phys. Chem. B
113
,
15352
(
2009
).
12.
G.
Panitchayangkoon
,
D.
Hayes
,
K. A.
Fransted
,
J. R.
Caram
,
E.
Harel
,
J.
Wen
,
R. E.
Blankenship
, and
G. S.
Engel
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
107
,
12766
(
2010
).
13.
E.
Collini
,
C. Y.
Wong
,
K. E.
Wilk
,
P. M. G.
Curmi
,
P.
Brumer
, and
G. D.
Scholes
,
Nature
463
,
644
(
2010
).
14.
K.
Schulten
,
C. E.
Swenberg
, and
A.
Weller
,
Z. Phys. Chem.
111
,
1
(
1978
).
15.
W.
Wiltschko
and
R.
Wiltschko
,
J. Comp. Physiol., A
191
,
675
(
2005
).
16.
W.
Wiltschko
,
U.
Munro
,
H.
Ford
, and
R.
Wiltschko
,
Nature
364
,
525
527
(
1993
).
17.
H. G.
Hiscock
,
S.
Worster
,
D. R.
Kattnig
,
C.
Steers
,
Y.
Jin
,
D. E.
Manolopoulos
,
H.
Mouritsen
, and
P. J.
Hore
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
113
,
4634
(
2016
).
18.
A. P.
Horsfield
,
A.
Haase
, and
L.
Turin
,
Adv. Phys. X
2
,
937
(
2017
).
19.
M. J.
Sutcliffe
and
N. S.
Scrutton
,
Philos. Trans., A
358
,
367
(
2000
).
20.
P.
Kurian
,
G.
Dunston
, and
J.
Lindesay
,
J. Theor. Biol.
391
,
102
(
2016
).
21.
R.
Penrose
,
The Emperor's New Mind: Concerning Computers, Minds, and the Laws of Physics
(
Oxford University
,
New York
,
1989
).
22.
S. R.
Hameroff
and
R.
Penrose
,
Phys. Life Rev.
11
,
39
(
2014
).
23.
P.
Jedlicka
,
Front. Mol. Neurosci.
10
,
366
(
2017
).
24.
P. D.
Bruza
,
Z.
Wang
, and
J. R.
Busemeyer
,
Trends Cogn. Sci.
19
,
383
(
2015
).
25.
J. R.
Busemeyer
,
P.
Fakhari
, and
P.
Kvam
,
Prog. Biophys. Mol. Biol.
130
,
53
(
2017
).
27.
N.
Williams
and
R. N.
Henson
,
Brain Neurosci. Adv.
2
,
1
4
(
2018
).
28.
A.
Louveau
 et al.,
Nat. Neurosci.
21
,
1380
(
2018
).
29.
A.
Louveau
 et al.,
Nature
523
,
337
(
2015
).
30.
C. W.
Lynn
and
D. S.
Bassett
,
Nat. Rev. Phys.
1
,
318
(
2019
).
31.
K.
Batista-García-Ramó
and
C. I.
Fernández-Verdecia
,
Behav. Sci.
8
,
39
(
2018
).
32.
B.
Vázquez-Rodríguez
 et al.,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
116
(
42
),
21219
21227
(
2019
).
33.
A.
Messé
,
D.
Rudrauf
,
H.
Benali
, and
G.
Marrelec
,
PLoS Comput. Biol.
10
,
e1003530
(
2014
).
34.
P.
Brodal
,
The Central Nervous System: Structure and Function
, 3rd ed. (
Oxford University
,
New York
,
2004
).
35.
F. A.
Azevedo
,
L. R.
Carvalho
,
L. T.
Grinberg
,
J. M.
Farfel
,
R. E.
Ferretti
,
R. E.
Leite
,
F. W.
Jacob
,
R.
Lent
, and
S.
Herculano-Houzel
,
J. Comp. Neurol.
513
,
532
(
2009
).
36.
A.
Araque
and
M.
Navarrete
,
Philos. Trans. R Soc. London, B
365
,
2375
(
2010
).
37.
A.
Tameem
and
H.
Krovvidi
,
Contin. Educ. Anaesth. Crit. Care Pain
13
,
113
(
2013
).
38.
A. L.
Hodgkin
and
A. F.
Huxley
,
J. Physiol.
117
,
500
(
1952
).
39.
A. E.
Pereda
,
Nat. Rev. Neurosci.
15
,
250
(
2014
).
40.
H.
Lodish
,
A.
Berk
,
S. L.
Zipursky
,
P.
Matsudaira
,
D.
Baltimore
, and
J.
Darnell
,
Molecular Cell Biology
, 4th ed. (
W.H. Freeman
,
New York
,
2000
).
41.
F.
Cavanna
,
M. G.
Vilas
,
M.
Palmucci
, and
E.
Tagliazucchi
,
NeuroImage
180
,
383
(
2018
).
42.
A. E.
Cavanna
,
A.
Nani
,
H.
Blumenfeld
, and
S.
Laureys
,
Neuroimaging of Consciousness
(
Springer
,
Berlin
,
2013
).
44.
B.
Rohaut
,
A.
Eliseyev
, and
J.
Claassen
,
Crit. Care
23
,
78
(
2019
).
45.
M.
Boly
,
M.
Massimini
,
N.
Tsuchiya
,
B. R.
Postle
,
C.
Koch
, and
G.
Tononi
,
J. Neurosci.
37
,
9603
(
2017
).
46.
J.
Aru
,
M.
Suzuki
,
R.
Rutiku
,
M. E.
Larkum
, and
T.
Bachmann
,
Front. Syst. Neurosci.
13
,
43
(
2019
).
47.
D.
Godwin
,
R. L.
Barry
, and
R.
Marois
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
112
,
3799
(
2015
).
48.
49.
G.
Tononi
,
M.
Boly
,
M.
Massimini
, and
C.
Koch
,
Nat. Rev. Neurosci.
17
,
450
(
2016
).
50.
X. D.
Arsiwalla
and
P.
Verschure
,
Front. Neurosci.
12
,
424
(
2018
).
51.
A.
de Sousa
,
Mens Sana Monogr.
11
,
100
(
2013
).
52.
P.
Ball
,
Beyond Weird: Why Everything You Thought You Knew about Quantum Physics is Different
(
University of Chicago
,
Chicago
,
2018
).
53.
S. R.
Hameroff
and
R.
Penrose
,
Math. Comput. Simul.
40
,
453
(
1996
).
54.
S. R.
Hameroff
and
R.
Penrose
,
NeuroQuantology
1
(
1
),
10
35
(
2003
).
55.
S.
Meunier
and
I.
Vernos
,
J. Cell Sci.
125
,
2805
(
2012
).
56.
M. J.
Shelley
,
Annu. Rev. Fluid Mech.
48
,
487
(
2016
).
57.
P.
Dustin
,
Microtubules
, 2nd ed. (
Springer-Verlag
,
New York
,
1985
).
58.
G.
Guillaud
,
C.
Bosc
,
A.
Fourest-Lieuvin
,
E.
Denarier
,
F.
Priollet
,
L.
Lafanachère
, and
D.
Job
,
Cell Biol.
142
,
167
(
1998
).
59.
T.
Craddock
,
J.
Tuszyński
, and
S.
Hameroff
,
PLoS Comput. Biol.
8
,
e1002421
(
2012
).
60.
T. J.
Craddock
,
D.
Friesen
,
J.
Mane
,
S.
Hameroff
, and
J.
Tuszyński
,
J. R. Soc. Interface
6
,
20140677
(
2014
).
61.
J. T.
Toole
,
P.
Kurian
, and
T. J. A.
Craddock
,
J. Cognit. Sci.
19
,
115
(
2018
).
63.
64.
65.
S.
Hagan
,
S.
Hameroff
, and
J.
Tuszyński
,
Phys. Rev. E
65
,
061901
(
2002
).
66.
E.
Mandelkow
,
Y. H.
Song
, and
E. M.
Mandelkow
,
Trends Cell Biol.
5
,
262
(
1995
).
67.
L. K.
McKemmish
,
J. R.
Reimers
,
R. H.
McKenzie
,
A. E.
Mark
, and
N. S.
Hush
,
Phys. Rev. E
80
,
021912
(
2009
).
68.
J. R.
Reimers
,
L. K.
McKemmish
,
R. H.
McKenzie
,
A. E.
Mark
, and
N. S.
Hush
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
106
,
4219
(
2009
).
69.
70.
S.
Sahu
,
S.
Ghosh
,
B.
Ghosh
,
K.
Aswani
,
K.
Hirata
,
D.
Fujita
, and
A.
Bandyopadhyay
,
Biosens. Bioelectron.
47
,
141
(
2013
).
71.
S.
Sahu
,
S.
Ghosh
,
K.
Hirata
,
D.
Fujita
, and
A.
Bandyopadhyay
,
Phys. Lett.
102
,
123701
(
2013
).
72.
D.
Emerson
 et al.,
J. Am. Chem. Soc.
135
,
5398
(
2013
).
73.
M.
Bianchi
,
A. J.
Shah
,
K. C.
Fone
,
A. R.
Atkins
,
L. A.
Dawson
,
C. A.
Heidbreder
,
M. E.
Hows
,
J. J.
Hagan
, and
C. A.
Marsden
,
Synapse
63
,
359
(
2009
).
75.
T. J. A.
Craddock
,
S. R.
Hameroff
,
A. T.
Ayoub
,
M.
Klobukowski
, and
J. A.
Tuszyński
,
Curr. Top. Med. Chem.
15
,
523
(
2015
).
76.
L.
Turin
,
E. M. C.
Skoulakis
, and
A. P.
Horsfield
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
111
,
E3524
(
2014
).
77.
S. R.
Hameroff
,
R. C.
Watt
,
J. D.
Borel
, and
G.
Carlson
,
Physiol. Chem. Phys.
14
,
183
(
1982
).
78.
S. R.
Hameroff
and
R. C.
Watt
,
Anesth. Analg.
62
,
936
(
1983
).
79.
S. R.
Hameroff
,
Toxicol. Lett.
31
,
100
(
1998
).
81.
N.
Li
,
D.
Lu
,
L.
Yang
,
H.
Tao
,
Y.
Xu
,
C.
Wang
,
L.
Fu
,
H.
Liu
,
Y.
Chummum
, and
S.
Zhang
,
Anesthesiology
129
,
271
(
2018
).
82.
L. J.
Voss
,
P. S.
Garcia
,
H.
Hentschke
, and
M. I.
Banks
,
Anesthesiology
130
,
1049
(
2019
).
83.
C. D.
Richards
,
Br. J. Anaesth.
89
,
79
(
2002
).
84.
85.
E. F.
Keller
and
L. A.
Segel
,
J. Theor. Biol.
26
,
399
(
1970
).
86.
T. J. A.
Craddock
,
M.
St. George
,
H.
Freedman
,
K. H.
Barakat
,
S.
Damaraju
,
S.
Hameroff
, and
J. A.
Tuszynski
,
PLoS One
7
,
e37251
(
2012
).
87.
R. G.
Eckenhoff
and
J. S.
Johansson
,
Pharmacol. Rev.
49
,
343
(
1997
).
88.
89.
J. M.
Sonner
and
R. S.
Cantor
,
Annu. Rev. Biophys.
42
,
143
(
2013
).
90.
J. Z.
Pan
,
J.
Xi
,
M. F.
Eckenhoff
, and
R. G.
Eckenhoff
,
Proteomics
8
,
2983
(
2008
).
91.
T.
Craddock
,
A.
Priel
, and
J.
Tuszyński
,
J. Integr. Neurosci.
13
,
293
(
2014
).
92.
G.
Celardo
,
M.
Angeli
,
P.
Kurian
, and
T.
Craddock
,
New J. Phys.
21
,
023005
(
2018
).
93.
T. J. A.
Craddock
,
P.
Kurian
,
J.
Preto
,
K.
Sahu
,
S. R.
Hameroff
,
M.
Klobukowski
, and
J. A.
Tuszyński
,
Sci. Rep.
7
,
9877
(
2017
).
95.
A.
Albert
,
Selective Toxicity: The Physico-Chemical Basis of Therapy
(
Chapman & Hall
,
London
,
1985
).
96.
M. P. A.
Fisher
,
Ann. Phys.
362
,
593
(
2015
).
97.
M. W.
Swift
,
C. G.
Van de Walle
, and
M. P. A.
Fisher
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
20
,
12373
(
2017
).
98.
C. P.
Weingarten
,
P. M.
Doraiswamy
, and
M. P. A.
Fisher
,
Front. Human Neurosci.
10
,
541
(
2016
).
99.
D. M.
Eigler
and
E. K.
Schweizer
,
Nature
344
,
524
(
1990
).
101.
L.
Turin
and
E. M. C.
Skoulakis
,
Methods Enzymol.
603
,
115
(
2018
).
104.
S. A.
Pshenichnyuk
and
A.
Modelli
,
Phys. Chem. Phys.
15
,
9125
(
2013
).
105.
A.
Gaitanidis
,
A.
Sotgiu
, and
L.
Turin
, preprint arXiv:1907.04764 [physics.bio-ph] (
2019
).
106.
R. K.
Burdick
,
J. P.
Villabona-Monsalve
,
G. A.
Mashour
, and
T.
Goodson
 III
,
Sci. Rep.
9
,
11351
(
2019
).
107.
J.
Pan
 et al.,
Transl. Psychiatry
8
,
130
(
2018
).
108.
D. J.
Nutt
,
J. Clin. Psychiatry
69
,
4
(
2008
).
109.
A.
Vaziri
and
M. B.
Plenio
,
New J. Phys.
12
,
085001
(
2010
).
110.
E.
Fischer
,
Ber. Dtsch. Chem. Ges.
27
,
2985
(
1894
).
111.
A.
Tripathi
and
V. A.
Bankaitis
,
J. Mol. Med. Clin. Appl.
2
,
1
9
(
2017
).
112.
H.
Mitsuda
,
M.
Miyazaki
,
I. B.
Nielsen
,
P.
Çarçabal
,
C.
Dedonder
,
C.
Jouvet
,
S.-I.
Ishiuchi
, and
M.
Fujii
,
J. Phys. Chem. Lett.
1
,
1130
(
2010
).
113.
A.
Reese
,
N.
Holmgaard List
,
J.
Kongsted
, and
I. A.
Solov'yov
,
PLoS One
11
,
e0152345
(
2016
).
114.
M. D. H.
Samee
,
B. G.
Bruneau
, and
K. S.
Pollard
,
Cell Syst.
8
(
1
),
27
(
2019
).
115.
D. M.
Rosenbaum
,
S. G. F.
Rasmussen
, and
B. K.
Kobilka
,
Nature
459
,
356
(
2009
).
116.
M.
Rask-Andersen
,
M. S.
Almén
, and
H. B.
Schiöth
,
Nat. Rev. Drug Discovery
10
,
579
(
2011
).
117.
A.
Gehrckens
,
A.
Horsfield
,
E.
Skoulakis
, and
L.
Turin
, preprint biorxiv:10.1101/650531 (
2019
).
118.
G. M.
Dyson
,
J. Soc. Chem. Ind.
57
,
647
(
1938
).
119.
M. I.
Franco
,
L.
Turin
,
A.
Mershin
, and
E. M.
Skoulakis
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
108
,
3797
(
2011
).
120.
R. D.
Hoehn
,
D.
Nichols
,
H.
Neven
, and
S.
Kais
,
Sci. Rep.
5
,
9990
(
2015
).
122.
B. R.
Havens
and
C. D.
Melone
,
Dev. Food Sci.
37
,
497
(
1995
).
123.
K. D.
Klika
,
ISRN Org. Chem.
2013
,
515810
.
124.
M.
Paoli
,
D.
Münch
,
A.
Haase
,
E.
Skoulakis
,
L.
Turin
, and
C. G.
Galizia
,
eNeuro
4
,
ENEURO.0070-17.2017
(
2017
).
125.
H. K.
Chee
and
S. J.
Oh
,
Genomics Inf.
11
,
282
(
2013
).
126.
J. A.
Ribeiro
and
A. M.
Sebastiao
,
J. Alzheimer's Dis.
20
,
S3
(
2010
).
127.
H. K.
Chee
,
J.
Yang
,
J.
Joung
,
B.
Zhang
, and
S. J.
Oh
,
FEBS Lett.
589
,
548
(
2015
).
128.
R. D.
Hoehn
,
D. E.
Nichols
,
J. D.
McCorvy
,
H.
Neven
, and
S.
Kais
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
114
,
5595
(
2017
).
129.
S.
Lin
,
L.
Lee
, and
Y. K.
Yang
,
Clin. Psychopharmacol. Neurosci.
12
,
196
(
2014
).
130.
M.
Kržan
,
R.
Vianello
,
A.
Maršavelski
,
M.
Repič
,
M.
Zakšek
,
K.
Kotnik
,
E.
Fijan
, and
J.
Mavri
,
PLoS One
11
,
e0154002
(
2016
).
131.
133.
A.
Krishnan
,
M. S.
Almén
,
R.
Fredriksson
, and
H. B.
Schiöth
,
PLoS One
7
,
e29817
(
2012
).
134.
D.
Wacker
,
R. C.
Stevens
, and
B. L.
Roth
,
Cell
170
,
414
(
2017
).
136.
M.
Rahnama
,
J. A.
Tuszyński
,
I.
Bókkon
,
M.
Cifra
,
P.
Sardar
, and
J.
Salari
,
Integr. Neurosci.
10
,
65
(
2011
).
137.
S.
Kumar
,
K.
Boone
,
J.
Tuszyński
,
P.
Barclay
, and
C.
Simon
,
Sci. Rep.
6
,
36508
(
2016
).
138.
M.
Cifra
and
P. J.
Pospíšil
,
Photochem. Photobiol. B
139
,
2
(
2014
).
139.
M.
Kobayashi
,
M.
Takeda
,
T.
Sato
,
Y.
Yamazaki
,
K.
Kaneko
,
K.
Ito
,
H.
Kato
, and
H.
Inaba
,
Neurosci. Res.
34
,
103
(
1999
).
140.
Y.
Isojima
,
T.
Isoshima
,
K.
Nagai
,
K.
Kikuchi
, and
H.
Nakagawa
,
NeuroReport
6
,
658
(
1995
).
141.
Y.
Kataoka
,
Y.
Cui
,
A.
Yamagata
,
M.
Niigaki
,
T.
Hirohata
,
N.
Oishi
, and
Y.
Watanabe
,
Biochem. Biophys. Res. Commun.
285
,
1007
(
2001
).
142.
143.
Z.
Wang
,
N.
Wang
,
Z.
Li
,
F.
Xiao
, and
J.
Dai
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
113
,
8753
(
2016
).
144.
V.
Salari
,
I.
Bókkon
,
R.
Ghobadi
,
F.
Scholkmann
, and
J. A.
Tuszyński
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
113
,
E5540
(
2016
).
145.
Y.
Sun
,
C.
Wang
, and
J.
Dai
,
Photochem. Photobiol. Sci.
9
,
315
(
2010
).
146.
P.
Zarkeshian
,
S.
Kumar
,
J.
Tuszyński
,
P.
Barclay
, and
C.
Simon
,
Front. Biosci.
23
,
1407
(
2018
).
147.
A. I.
Zhuravlev
,
O. P.
Tsvylev
, and
S. M.
Zubkova
,
Biofizika
18
(
6
),
1037
1040
(
1973
).
148.
J. A.
Tuszyński
and
J. M.
Dixon
,
Phys. Rev. E
64
,
051915
(
2001
).
149.
G.
Albrecht-Buehler
,
Cell Motil. Cytoskeleton
27
,
262
(
1994
).
150.
M.
Kato
,
K.
Shinzawa
, and
S.
Yoshikawa
,
Photobiochem. Photobiophys.
2
,
263
(
1981
).
151.
P.
Kurian
,
T. O.
Obisesan
, and
T.
Craddock
,
J. Photochem. Photobiol., B
175
,
109
(
2017
).
152.
L.
Tonello
,
M.
Cocchi
,
F.
Gabrielli
, and
J. A.
Tuszyński
,
J. Integr. Neurosci.
14
,
295
(
2015
).
153.
L.
Tonello
,
B.
Gashi
,
A.
Scuotto
,
G.
Cappello
,
M.
Cocchi
,
F.
Gabrielli
, and
J. A.
Tuszyński
,
J. Integr. Neurosci.
17
,
177
(
2019
).
154.
S.
Baghbanzadeh
and
I.
Kassal
,
J. Phys. Chem. Lett.
7
,
3804
(
2016
).
155.
M. W.
Gray
,
G.
Burger
, and
B. F.
Lang
,
Science
283
,
1476
(
1999
).
156.
Z.
Wang
and
M.
Wu
,
Sci. Rep.
5
,
7949
(
2015
).
157.
A.
Harish
and
C. G.
Kurland
,
J. Theor. Biol.
434
,
88
(
2017
).
158.
J.
Martijn
,
J.
Vosseberg
,
L.
Guy
,
P.
Offre
, and
T. J. G.
Ettema
,
Nature
557
,
101
(
2018
).
159.
D. R.
Martin
and
D. V.
Matyushov
,
Sci. Rep.
7
,
5495
(
2017
).
160.
P.
Husen
and
I. A.
Solov'yov
,
J. Phys. Chem. B
121
,
3308
(
2017
).
161.
A. B.
Salo
,
P.
Husen
, and
I. A.
Solov'yov
,
J. Phys. Chem. B
121
,
1771
(
2017
).
162.
A. M.
Barragan
,
K.
Schulten
, and
I. A.
Solov'yov
,
J. Phys. Chem. B
120
,
11369
(
2016
).
163.
D.
Xia
,
L.
Esser
,
W.
Tang
,
F.
Zhou
,
Y.
Zhou
,
L.
Yu
, and
C.
Yu
,
Biochim. Biophys. Acta
1827
,
1278
(
2013
).
164.
F.
Salehpour
 et al.,
Brain Res. Bull.
144
,
213
(
2019
).
166.
M. R.
Hamblin
,
J. Neurosci. Res.
96
,
731
(
2018
).
167.
J.
Chang
,
Y.
Ren
,
R.
Wang
,
C.
Li
,
Y.
Wang
,
X.
Chu
, and
X.
Ping
,
Neuropsychiatry
8
,
477
(
2018
).
168.
D. W.
Barrett
and
F.
Gonzalez-Lima
,
Neuroscience
230
,
13
(
2013
).
169.
N. J.
Blanco
,
W. T.
Maddox
, and
F.
Gonzalez-Lima
,
J. Neuropsychol.
11
,
14
(
2017
).
170.
N. J.
Blanco
,
C. L.
Saucedo
, and
F.
Gonzalez-Lima
,
Neurobiol. Learn. Mem.
139
,
69
(
2017
).
171.
T. I.
Karu
and
S. F.
Kolyakov
,
Photomed. Laser Surg.
23
,
355
(
2005
).
172.
C. T.
Rodgers
and
P. J.
Hore
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
106
,
353
(
2009
).
173.
T.
Ritz
,
T.
Yoshii
,
C.
Helfrich-Forster
, and
M.
Ahmad
,
Commun. Integr. Biol.
3
,
24
(
2010
).
174.
A.
Pinzon-Rodriguez
,
S.
Bensch
, and
R.
Muheim
,
J. R. Soc. Interface
15
,
20180058
(
2018
).
175.
M.
Liedvogel
and
H.
Mouritsen
,
J. R. Soc. Interface
7
,
S147
(
2014
).
176.
A.
Günther
,
A.
Einwich
,
E.
Sjulstok
,
R.
Feederle
,
P.
Bolte
,
K. W.
Koch
,
I. A.
Solov'yov
, and
H.
Mouritsen
,
Curr. Biol.
28
,
211
(
2018
).
177.
R.
Wiltschko
,
M.
Ahmad
,
C.
Nieβner
,
D.
Gehring
, and
W.
Wiltschko
,
J. R. Soc. Interface
13
,
20151010
(
2016
).
179.
R. J.
Kutta
,
N.
Archipowa
,
L. O.
Johannissen
,
A. R.
Jones
, and
N. S.
Scrutton
,
Sci. Rep.
7
,
44906
(
2017
).
180.
B. D.
Zoltowski
 et al.,
Proc. Natl. Acad. Sci.
116
,
19449
(
2019
).
181.
182.
R.
Wiltschko
and
W.
Wiltschko
,
J. R. Soc. Interface
16
,
20190295
(
2019
).
183.
R.
Wiltschko
and
W.
Wiltschko
,
Commun. Integr. Biol.
2
,
100
(
2009
).
184.
D. A.
Kishkinev
and
N. S.
Chernetsov
, Zh. Obshch. Biol. 75, 104 (2014) [
Bio. Bull. Rev.
5
,
46
62
(
2015
)].
185.
D. S.
Hsu
,
X.
Zhao
,
S.
Zhao
,
A.
Kazantsev
,
R.-P.
Wang
,
T.
Todo
,
Y.-F.
Wei
, and
A.
Sancar
,
Biochemistry
35
,
13871
(
1996
).
186.
L. E.
Foley
,
R. J.
Gegear
, and
S. M.
Reppert
,
Nat. Commun.
2
,
356
(
2011
).
187.
R.
Van Wijk
,
S.
Bosman
,
J.
Ackerman
, and
E. P. A.
Van Wijk
,
NeuroQuantology
6
,
452
(
2008
).
188.
T. C.
Player
and
P. J.
Hore
,
J. Chem. Phys.
151
,
225101
(
2019
).
189.
L. D.
Arthaut
 et al.,
PLoS One
12
,
e0171836
(
2017
).
190.
P.
Muller
and
M.
Ahmad
,
J. Biol. Chem.
286
,
21033
(
2011
).
191.
L.
Consentino
 et al.,
New Phytol.
206
,
1450
(
2015
).
192.
N.
Jourdan
,
C. F.
Martino
,
M.
El-Esawi
,
J.
Witczak
,
P.-E.
Bouchet
,
A.
d'Harlingue
, and
M.
Ahmad
,
Plant Signaling Behav.
10
,
e1042647
(
2015
).
193.
A.
Marais
,
I.
Sinayskiy
,
F.
Petruccione
, and
R.
van Grondelle
,
Sci. Rep.
5
,
8720
(
2015
).
194.
C.
Schweitzer
and
R.
Schmidt
,
Chem. Rev.
103
,
1685
(
2003
).
195.
R. J.
Usselman
,
C.
Chavarriaga
,
P. R.
Castello
,
M.
Procopio
,
T.
Ritz
,
E. A.
Dratz
,
D. J.
Singel
, and
C. F.
Martino
,
Sci. Rep.
6
,
38543
(
2016
).
196.
R. J.
Usselman
,
I.
Hill
,
D. J.
Singel
, and
C. F.
Martino
,
PLoS One
9
,
e93065
(
2014
).
197.
H.
Wang
and
X.
Zhang
,
Int. J. Mol. Sci.
18
,
2175
(
2017
).
198.
M. K.
Shigenaga
,
T. M.
Hagen
, and
B. N.
Ames
,
Proc. Natl. Acad. Sci.
91
,
10771
(
1994
).
199.
E. R.
Stadtman
and
B. S.
Berlett
,
Chem. Res. Toxicol.
10
,
485
(
1997
).
200.
T. M.
Michel
,
D.
Pülschen
, and
J.
Thome
,
Curr. Pharm. Des.
18
,
5890
(
2012
).
201.
S.
Salim
,
J. Pharmacol. Exp. Ther.
360
,
201
(
2017
).
203.
P.
Kovacic
and
W.
Weston
,
Chron. Pharm. Sci.
1
,
332
(
2017
).
204.
P.
Thalau
,
T.
Ritz
,
K.
Stapput
,
R.
Wiltschko
, and
W.
Wiltschko
,
Naturwissenschaften
92
,
86
(
2005
).
205.
S.
Engels
 et al.,
Nature
509
,
353
(
2014
).
206.
R. M.
Sherrard
 et al.,
PLoS Biol.
16
,
e2006229
(
2018
).
207.
J.
Juutilainen
,
M.
Herrala
,
J.
Luukkonen
,
J.
Naarala
, and
P. J.
Hore
,
Proc. Biol. Sci.
285
,
20180590
(
2018
).
209.
P.
Boyce
and
E. A.
Barriball
,
Fam. Physician
39
,
307
(
2010
).
210.
A.
Ferguson
 et al.,
EBioMedicine
35
,
279
(
2018
).
211.
212.
R. W.
Kay
,
Br. J. Psychiatry
164
,
403
(
1994
).
213.
V. N.
Oraevskiǐ
,
V. P.
Kuleshova
,
I. F.
Gurfinkel
,
A. V.
Guseva
, and
S. I.
Rapoport
,
Biofizika
43
,
844
(
1998
).
214.
M. B.
Plenio
and
S. F.
Huelga
,
New J. Phys.
10
,
113019
(
2008
).
215.
216.
D. R.
Kattnig
,
I. A.
Solovỳov
, and
P. J.
Hore
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
18
,
12443
(
2016
).
217.
S.
Worster
,
D. R.
Kattnig
, and
P. J.
Hore
,
J. Chem. Phys.
145
,
035104
(
2016
).
218.
H.
Hu
and
M.
Wu
,
Med. Hypotheses
63
,
633
(
2004
).
219.
L. A.
Cole
,
Biology of Life: Biochemistry, Physiology and Philosophy
(
Academic
,
New York
,
2016
).
220.
A. S.
Posner
and
F.
Betts
,
Acc. Chem. Res.
8
,
273
(
1975
).
221.
T. C.
Player
and
P. J.
Hore
,
J. R. Soc. Interface
15
,
20180494
(
2018
).
222.
L.
Wang
,
S.
Li
,
E.
Ruiz-Agudo
,
C. V.
Putnis
, and
A.
Putnis
,
CrystEngComm
14
,
6252
(
2012
).
223.
G.
Mancardi
,
C. E. H.
Tamargo
,
T. D.
Di
, and
N. H.
de Leeuw
,
J. Mater. Chem., B
5
,
7274
(
2017
).
224.
K.
Onuma
and
A.
Ito
,
Chem. Mater.
10
,
3346
(
1998
).
225.
X.
Yin
and
M. J.
Stott
,
J. Chem. Phys.
118
,
3717
(
2003
).
226.
L. W.
Du
 et al.,
Cryst. Growth Des.
13
,
3103
(
2013
).
227.
A.
Dey
,
P. H. H.
Bomans
,
F. A.
Müller
,
J.
Will
,
P. M.
Frederik
,
G.
de With
, and
N. A. J. M.
Sommerdijk
,
Nat. Mater.
9
,
1010
(
2010
).
228.
G.
Stevanato
,
G.
Stevanato
,
J. T.
Hill-Cousins
,
P.
Håkansson
,
S. S.
Roy
,
L. J.
Brown
,
R. C. D.
Brown
,
G.
Pileio
, and
M. H.
Levitt
,
Angew. Chem. Int. Ed.
54
,
3740
(
2015
).
229.
J. A.
Sechzer
,
K. W.
Lieberman
,
G. J.
Alexander
,
D.
Weidman
, and
P. E.
Stokes
,
Biol. Psychiatry
21
,
1258
(
1986
).
230.
N. Y.
Halpern
and
E.
Crosson
,
Ann. Phys.
407
,
92
(
2019
).
231.
C.
Marletto
,
D. M.
Coles
,
T.
Farrow
, and
V.
Vedral
,
J. Phys. Commun.
2
,
101001
(
2018
).
232.
B. E.
Kane
,
Nature
393
,
133
(
1998
).
233.
G.
Tosi
,
F. A.
Mohiyaddin
,
V.
Schmitt
,
S.
Tenberg
,
R.
Rahman
,
G.
Klimeck
, and
A.
Morello
,
Nat. Commun.
8
,
450
(
2017
).
234.
Y.
He
,
S. K.
Gorman
,
D.
Keith
,
L.
Kranz
,
J. G.
Keizer
, and
M. Y.
Simmons
,
Nature
571
,
371
(
2019
).
235.
C.
Kloeffel
and
D.
Loss
,
Annu. Rev. Condens. Matter Phys.
4
,
51
(
2013
).
236.
C. W.
Lee
,
H.
Zhang
,
L.
Geng
, and
H. B.
Peng
,
PLoS One
9
,
e90187
(
2014
).
237.
D.
Kim
 et al.,
Nat. Nanotechnol.
13
,
812
(
2018
).
238.
Y.
Liu
,
L.
Xu
,
W.
Dai
,
H.
Dong
,
Y.
Wen
, and
X.
Zhang
,
Nanoscale
7
,
19060
(
2015
).
239.
J. A.
Li
,
D.
Dong
,
Z.
Wei
,
Y.
Liu
,
Y.
Pan
,
F.
Nori
, and
X.
Zhang
,
Nat. Hum. Behav.
4
,
294
307
(
2020
).
You do not currently have access to this content.