Exploring the structures and spectral features of proteins with advanced quantum chemical methods is an uphill task. In this work, a fragment-based molecular tailoring approach (MTA) is appraised for the CAM-B3LYP/aug-cc-pVDZ-level geometry optimization and vibrational infrared (IR) spectra calculation of ten real proteins containing up to 407 atoms and 6617 basis functions. The use of MTA and the inherently parallel nature of the fragment calculations enables a rapid and accurate calculation of the IR spectrum. The applicability of MTA to optimize the protein geometry and evaluate its IR spectrum employing a polarizable continuum model with water as a solvent is also showcased. The typical errors in the total energy and IR frequencies computed by MTA vis-à-vis their full calculation (FC) counterparts for the studied protein are 5–10 millihartrees and 5 cm−1, respectively. Moreover, due to the independent execution of the fragments, large-scale parallelization can also be achieved. With increasing size and level of theory, MTA shows an appreciable advantage in computer time as well as memory and disk space requirement over the corresponding FCs. The present study suggests that the geometry optimization and IR computations on the biomolecules containing ∼1000 atoms and/or ∼15 000 basis functions using MTA and HPC facility can be clearly envisioned in the near future.
REFERENCES
1.
E.
Vass
, M.
Hollósi
, F.
Besson
, and R.
Buchet
, Chem. Rev.
103
, 1917
–1954
(2003
).2.
S.
Bakels
, M. P.
Gaigeot
, and A. M.
Rijs
, Chem. Rev.
120
, 3233
–3260
(2020
).3.
A. M.
Rijs
, G.
Ohanessian
, J.
Oomens
, G.
Meijer
, G.
von Helden
, and I.
Compagnon
, Angew. Chem., Int. Ed.
49
, 2332
–2335
(2010
).4.
A.
Stamm
, D.
Maué
, S. S. A.
Schaly
, J.
Schlicher
, S.
Bartl
, M.
Kubik
, and M.
Gerhards
, Phys. Chem. Chem. Phys.
19
, 10718
–10726
(2017
).5.
J.
Seo
, S.
Warnke
, K.
Pagel
, M. T.
Bowers
, and G.
von Helden
, Nat. Chem.
9
, 1263
–1268
(2017
).6.
W.
Hoffmann
, K.
Folmert
, J.
Moschner
, X.
Huang
, H.
von Berlepsch
, B.
Koksch
, M. T.
Bowers
, G.
von Helden
, and K.
Pagel
, J. Am. Chem. Soc.
140
, 244
–249
(2018
).7.
V.
Scutelnic
, M. A. S.
Perez
, M.
Marianski
, S.
Warnke
, A.
Gregor
, U.
Rothlisberger
, M. T.
Bowers
, C.
Baldauf
, G.
von Helden
, and T. R.
Rizzo
, J. Am. Chem. Soc.
140
, 7554
–7560
(2018
).8.
S.
Habka
, W. Y.
Sohn
, V.
Vaquero-Vara
, M.
Géléoc
, B.
Tardivel
, V.
Brenner
, E.
Gloaguen
, and M.
Mons
, Phys. Chem. Chem. Phys.
20
, 3411
–3423
(2018
).9.
S.
Bakels
, S. B. A.
Porskamp
, and A. M.
Rijs
, Angew. Chem., Int. Ed.
58
, 10537
–10541
(2019
).10.
S.
Habka
, T.
Very
, J.
Donon
, V.
Vaquero-Vara
, B.
Tardivel
, F.
Charnay-Pouget
, M.
Mons
, D. J.
Aitken
, V.
Brenner
, and E.
Gloaguen
, Phys. Chem. Chem. Phys.
21
, 12798
–12805
(2019
).11.
E.
Nir
, K.
Kleinermanns
, and M. S.
de Vries
, Nature
408
, 949
–951
(2000
).12.
E.
Nir
, C.
Janzen
, P.
Imhof
, K.
Kleinermanns
, and M. S.
de Vries
, J. Chem. Phys.
115
, 4604
–4611
(2001
).13.
C.
Plutzer
and K.
Kleinermanns
, Phys. Chem. Chem. Phys.
4
, 4877
–4882
(2002
).14.
G. C. P.
van Zundert
, G. B. S.
Jaeqx
, J. M.
Berden
, K.
Bakker
, J.
Kleinermanns
, A. M.
Oomens
, and A. M.
Rijs
, ChemPhysChem
12
, 1921
–1927
(2011
).15.
C.
Masellis
, N.
Khanal
, M. Z.
Kamrath
, D. E.
Clemmer
, and T. R.
Rizzo
, J. Am. Soc. Mass Spectrom.
28
, 2217
–2222
(2017
).16.
H.
Elferink
, R. A.
Mensink
, W. W. A.
Castelijns
, O.
Jansen
, J. P. J.
Bruekers
, J.
Martens
, J.
Oomens
, A. M.
Rijs
, and T. J.
Boltje
, Angew. Chem., Int. Ed.
58
, 8746
–8751
(2019
).17.
E.
Mucha
, A.
Stuckmann
, M.
Marianski
, W. B.
Struwe
, G.
Meijer
, and K.
Pagel
, Chem. Sci.
10
, 1272
–1284
(2019
).18.
T.
Helgaker
, W.
Klopper
, and D. P.
Tew
, Mol. Phys.
106
, 2107
–2143
(2008
).19.
S. R.
Gadre
, S. D.
Yeole
, and N.
Sahu
, Chem. Rev.
114
, 12132
–12173
(2014
).20.
J. P.
Schermann
, Spectroscopy and Modeling of Biomolecular Building Blocks
(Elsevier
, 2007
).21.
Gas-Phase IR Spectroscopy and Structure of Biological Molecules
, edited by A. M.
Rijs
and J.
Oomens
(Springer
, 2015
).22.
H.
Kim
and M.
Cho
, Chem. Rev.
113
, 5817
–5847
(2013
).23.
P.
Pulay
, Mol. Phys.
17
, 197
–204
(1969
).24.
G. B.
Bacskay
, S.
Saebø
, and P. R.
Taylor
, Chem. Phys.
90
, 215
–224
(1984
).25.
E.
Nikitina
, V.
Sulimov
, V.
Zayets
, and N.
Zaitseva
, Int. J. Quantum Chem.
97
, 747
–763
(2004
).26.
J. J. P.
Stewart
, J. Mol. Model.
15
, 765
–805
(2009
).27.
A. F.
Izmaylov
and G. E.
Scuseria
, J. Chem. Phys.
127
, 144106
(2007
).28.
J.
Kussmann
, A.
Luenser
, M.
Beer
, and C.
Ochsenfeld
, J. Chem. Phys.
142
, 094101
(2015
).29.
W.
Yang
, Phys. Rev. A
44
, 7823
–7826
(1991
).30.
S. R.
Gadre
, R. N.
Shirsat
, and A. C.
Limaye
, J. Phys. Chem.
98
, 9165
–9169
(1994
).31.
K.
Kitaura
, E.
Ikeo
, T.
Asada
, T.
Nakano
, and M.
Uebayasi
, Chem. Phys. Lett.
313
, 701
–706
(1999
).32.
W.
Hua
, T.
Fang
, W.
Li
, J.
Yu
, and S.
Li
, J. Phys. Chem.
112
, 10864
–10872
(2008
).33.
N. J.
Mayhall
and K.
Raghavachari
, J. Chem. Theory Comput.
7
, 1336
–1343
(2011
).34.
M.
Isegawa
, B.
Wang
, and D. G.
Truhlar
, J. Chem. Theory Comput.
9
, 1381
–1393
(2013
).35.
R. P. A.
Bettens
and A. M.
Lee
, J. Phys. Chem. A
110
, 8777
–8785
(2006
).36.
M. A.
Collins
, J. Chem. Phys.
127
, 024104
(2007
).37.
N. S.
Bieler
, M. P.
Haag
, C. R.
Jacob
, and M.
Reiher
, J. Chem. Theory Comput.
7
, 1867
–1881
(2011
).38.
X.
Wang
, J.
Liu
, J. Z. H.
Zhang
, and X.
He
, J. Phys. Chem. A
117
, 7149
–7161
(2013
).39.
M. S.
Gordon
, D. G.
Fedorov
, S. R.
Pruitt
, and L. V.
Slipchenko
, Chem. Rev.
112
, 632
–672
(2012
).40.
J. M.
Herbert
, J. Chem. Phys.
151
, 170901
(2019
).41.
V.
Ganesh
, R. K.
Dongare
, P.
Balanarayan
, and S. R.
Gadre
, J. Chem. Phys.
125
, 104109
(2006
).42.
N.
Sahu
and S. R.
Gadre
, Acc. Chem. Res.
47
, 2739
–2747
(2014
).43.
Z.
Yang
, S.
Hua
, W.
Hua
, and S.
Li
, J. Phys. Chem. A
114
, 9253
–9261
(2010
).44.
D.
Yuan
, Y.
Li
, Z.
Ni
, P.
Pulay
, W.
Li
, and S.
Li
, J. Chem. Theory Comput.
13
, 2696
–2704
(2017
).45.
K. V. J.
Jose
and K.
Raghavachari
, J. Chem. Theory Comput.
11
, 950
–961
(2015
).46.
K. V. J.
Jose
and K.
Raghavachari
, Mol. Phys.
113
, 3057
–3066
(2015
).47.
J.
Liu
, J. Z. H.
Zhang
, and X.
He
, Phys. Chem. Chem. Phys.
18
, 1864
–1875
(2016
).48.
Z.
Wang
, Y.
Han
, J.
Li
, and X.
He
, J. Phys. Chem. B
124
, 3027
–3035
(2020
).49.
J.
Liu
, T.
Zhu
, X.
He
, and J. Z. H.
Zhang
, “MFCC-based fragmentation methods for biomolecules
,” in Fragmentation: Toward Accurate Calculations on Complex Molecular Systems
, edited by M. S.
Gordon
(Wiley
, 2017
), Chap. 11, pp. 323
–348
.50.
H.
Nakata
, D. G.
Fedorov
, S.
Yokojima
, K.
Kitaura
, and S.
Nakamura
, J. Chem. Theory Comput.
10
, 3689
–3698
(2014
).51.
H.
Nakata
and D. G.
Fedorov
, Phys. Chem. Chem. Phys.
21
, 13641
–13652
(2019
).52.
J.
Neugebauer
, M.
Reiher
, C.
Kind
, and B. A.
Hess
, J. Comput. Chem.
23
, 895
–910
(2002
).53.
T.
Weymuth
, M. P.
Haag
, K.
Kiewisch
, S.
Luber
, S.
Schenk
, C. R.
Jacob
, C.
Herrmann
, J.
Neugebauer
, and M.
Reiher
, J. Comput. Chem.
33
, 2186
–2198
(2012
).54.
G. M. J.
Barca
, C.
Bertoni
, L.
Carrington
, D.
Datta
, N.
De Silva
, J. E.
Deustua
, D. G.
Fedorov
, J. R.
Gour
, A. O.
Gunina
, E.
Guidez
, T.
Harville
, S.
Irle
, J.
Ivanic
, K.
Kowalski
, S. S.
Leang
, H.
Li
, W.
Li
, J. J.
Lutz
, I.
Magoulas
, J.
Mato
, V.
Mironov
, H.
Nakata
, B. Q.
Pham
, P.
Piecuch
, D.
Poole
, S. R.
Pruitt
, A. P.
Rendell
, L. B.
Roskop
, K.
Ruedenberg
, T.
Sattasathuchana
, M. W.
Schmidt
, J.
Shen
, L.
Slipchenko
, M.
Sosonkina
, V.
Sundriyal
, A.
Tiwari
, J. L.
Galvez Vallejo
, B.
Westheimer
, M.
Włoch
, P.
Xu
, F.
Zahariev
, and M. S.
Gordon
, J. Chem. Phys.
152
, 154102
(2020
).55.
D. G.
Federov
, “Recent development of the fragment molecular orbital method in GAMESS
,” in Recent Advances of the Fragment Molecular Orbital Method: Enhanced Performance and Applicability
, edited by Y.
Mochizuki
, S.
Tanaka
, and K.
Fukuzawa
(Springer Singapore
, 2021
), pp. 31
–51
.56.
J. P.
Furtado
, A. P.
Rahalkar
, S.
Shanker
, P.
Bandyopadhyay
, and S. R.
Gadre
, J. Phys. Chem. Lett.
3
, 2253
–2258
(2012
).57.
N.
Sahu
, S. R.
Gadre
, A.
Rakshit
, P.
Bandyopadhyay
, E.
Miliordos
, and S. S.
Xantheas
, J. Chem. Phys.
141
, 164304
(2014
).58.
N.
Sahu
, S. S.
Khire
, and S. R.
Gadre
, Mol. Phys.
113
, 2970
–2979
(2015
).59.
N.
Sahu
and S. R.
Gadre
, J. Chem. Phys.
142
, 014107
(2015
).60.
N.
Sahu
and S. R.
Gadre
, J. Chem. Phys.
144
, 114113
(2016
).61.
N.
Sahu
, G.
Singh
, A.
Nandi
, and S. R.
Gadre
, J. Phys. Chem. A
120
, 5706
–5714
(2016
).62.
S. S.
Khire
, N.
Sahu
, and S. R.
Gadre
, Comput. Phys. Commun.
270
, 108175
(2022
).63.
W.
Kohn
, Phys. Rev. Lett.
76
, 3168
–3171
(1996
).64.
E.
Prodan
and W.
Kohn
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
102
, 11635
–11638
(2005
).65.
S. R.
Gadre
and N.
Sahu
, “Electrostatic potential and tailoring approach for exploring molecular clusters
,” in Reference Module in Chemistry, Molecular Sciences and Chemical Engineering
(Elsevier
, 2022
).66.
L. W.
Chung
, W. M. C.
Sameera
, R.
Ramozzi
, A. J.
Page
, M.
Hatanaka
, G. P.
Petrova
, T. V.
Harris
, X.
Li
, Z. F.
Ke
, F. Y.
Liu
, H. B.
Li
, L. N.
Ding
, and K.
Morokuma
, Chem. Rev.
115
, 5678
–5796
(2015
).67.
B.
Thapa
, D.
Beckett
, K. V. J.
Jose
, and K.
Raghavachari
, J. Chem. Theory Comput.
14
, 1383
–1394
(2018
).68.
R. M.
Richard
, K. U.
Lao
, and J. M.
Herbert
, J. Chem. Phys.
141
, 014108
(2014
).69.
K. U.
Lao
, K. Y.
Liu
, R. M.
Richard
, and J. M.
Herbert
, J. Chem. Phys.
144
, 164105
(2016
).70.
S.
Wen
and G. J. O.
Beran
, J. Chem. Theory Comput.
7
, 3733
–3742
(2011
).71.
E.
Gloaguen
, M.
Mons
, K.
Schwing
, and M.
Gerhards
, Chem. Rev.
120
, 12490
–12562
(2020
).72.
T.
Yanai
, D. P.
Tew
, and N. C.
Handy
, Chem. Phys. Lett.
393
, 51
–57
(2004
).73.
V.
Ganesh
, J. Comput. Chem.
30
, 661
–672
(2009
).74.
E.
Bitzek
, P.
Koskinen
, F.
Gähler
, M.
Moseler
, and P.
Gumbsch
, Phys. Rev. Lett.
97
, 170201
(2006
).75.
M. J.
Frisch
, G. W.
Trucks
, H. B.
Schlegel
, G. E.
Scuseria
, M. A.
Robb
, J. R.
Cheeseman
, G.
Scalmani
, V.
Barone
, G. A.
Petersson
, H.
Nakatsuji
, X.
Li
, M.
Caricato
, A. V.
Marenich
, J.
Bloino
, B. G.
Janesko
, R.
Gomperts
, B.
Mennucci
, H. P.
Hratchian
, J. V.
Ortiz
, A. F.
Izmaylov
, J. L.
Sonnenberg
, D.
Williams-Young
, F.
Ding
, F.
Lipparini
, F.
Egidi
, J.
Goings
, B.
Peng
, A.
Petrone
, T.
Henderson
, D.
Ranasinghe
, V. G.
Zakrzewski
, J.
Gao
, N.
Rega
, G.
Zheng
, W.
Liang
, M.
Hada
, M.
Ehara
, K.
Toyota
, R.
Fukuda
, J.
Hasegawa
, M.
Ishida
, T.
Nakajima
, Y.
Honda
, O.
Kitao
, H.
Nakai
, T.
Vreven
, K.
Throssell
, J. A.
Montgomery
, Jr., J. E.
Peralta
, F.
Ogliaro
, M. J.
Bearpark
, J. J.
Heyd
, E. N.
Brothers
, K. N.
Kudin
, V. N.
Staroverov
, T. A.
Keith
, R.
Kobayashi
, J.
Normand
, K.
Raghavachari
, A. P.
Rendell
, J. C.
Burant
, S. S.
Iyengar
, J.
Tomasi
, M.
Cossi
, J. M.
Millam
, M.
Klene
, C.
Adamo
, R.
Cammi
, J. W.
Ochterski
, R. L.
Martin
, K.
Morokuma
, O.
Farkas
, J. B.
Foresman
, and D. J.
Fox
, GAUSSIAN 16, Revision C.01, Gaussian Inc., Wallingford, CT, 2016
.76.
W.
Kabsch
and C.
Sander
, Biopolymers
22
, 2577
–2637
(1983
).77.
A. P.
Rahalkar
, S. R.
Gadre
, M.
Katouda
, and S.
Nagase
, J. Comput. Chem.
31
, 2405
–2418
(2010
).78.
A.
Barth
, Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg.
1767
, 1073
–1101
(2007
).79.
V. A.
Lorenz-Fonfria
, Chem. Rev.
120
, 3466
–3576
(2020
).80.
R.
Dennington
, T. A.
Keith
, and J. M.
Millam
, Gaussview Version 6, Semichem Inc., Shawnee Mission, KS, 2019
.81.
M. R.
Sawaya
, S.
Sambashivan
, R.
Nelson
, M. I.
Ivanova
, S. A.
Sievers
, M. I.
Apostol
, M. J.
Thompson
, M.
Balbirnie
, J. J. W.
Wiltzius
, H. T.
McFarlane
, A.
Madsen
, C.
Riekel
, and D.
Eisenberg
, Nature
447
, 453
–457
(2007
).82.
S. J.
Opella
, F. M.
Marassi
, J. J.
Gesell
, A. P.
Valente
, Y.
Kim
, M.
Oblatt-Montal
, and M.
Montal
, Nat. Struct. Biol.
6
, 374
–379
(1999
).83.
B. W.
Koenig
, G.
Kontaxis
, D. C.
Mitchell
, J.
Louis
, B. J.
Litman
, and A.
Bax
, J. Mol. Biol.
322
, 441
–461
(2002
).84.
M. S.
Freitas
, L. P.
Gaspar
, M.
Lorenzoni
, F. C.
Almeida
, L. W.
Tinoco
, M. S.
Almeida
, L. F.
Maia
, L.
Degrève
, A. P.
Valente
, and J. L.
Silva
, J. Biol. Chem.
282
, 27306
–27314
(2007
).85.
H.
Nar
, A.
Schmid
, C.
Puder
, and O.
Potterat
, ChemMedChem
5
, 1689
–1692
(2010
).86.
P. A.
Cobine
, R. T.
McKay
, K.
Zangger
, C. T.
Dameron
, and I. M.
Armitage
, Eur. J. Biochem.
271
, 4213
–4221
(2004
).87.
G.
Wang
, W.
Dale Treleaven
, and R. J.
Cushley
, Biochim. Biophys. Acta, Lipids Lipid Metab.
1301
, 174
–184
(1996
).88.
B.
Barua
, J. C.
Lin
, V. D.
Williams
, P.
Kummler
, J. W.
Neidigh
, and N. H.
Andersen
, Protein Eng., Des. Sel.
21
, 171
–185
(2008
).89.
C. K.
Wang
, S.-H.
Hu
, J. L.
Martin
, T.
Sjögren
, J.
Hajdu
, L.
Bohlin
, P.
Claeson
, U.
Göransson
, K. J.
Rosengren
, J.
Tang
, N.-H.
Tan
, and D. J.
Craik
, J. Biol. Chem.
284
, 10672
–10683
(2009
).90.
Z.-Y. J.
Sun
, K. J.
Oh
, M.
Kim
, J.
Yu
, V.
Brusic
, L.
Song
, Z.
Qiao
, J.
Wang
, G.
Wagner
, and E. L.
Reinherz
, Immunity
28
, 52
–63
(2008
).91.
O.
Tapia
and O.
Goscinski
, Mol. Phys.
29
, 1653
–1661
(1975
).92.
C. J.
Cramer
and D. G.
Truhlar
, Chem. Rev.
99
, 2161
–2200
(1999
).93.
M. M.
Deshmukh
and S. R.
Gadre
, J. Phys. Chem. A
113
, 7927
–7932
(2009
).94.
M. M.
Deshmukh
and S. R.
Gadre
, Molecules
26
, 2968
(2021
).© 2023 Author(s). Published under an exclusive license by AIP Publishing.
2023
Author(s)
You do not currently have access to this content.
