The presence of quantum coherence in light-harvesting complex II (LHCII) as a mechanism to understand the efficiency of the light-harvesting function in natural photosynthetic systems is still debated due to its structural complexity and weak-amplitude coherent oscillations. Here, we revisit the coherent dynamics and clarify different types of coherences in the energy transfer processes of LHCII using a joint method of the high-S/N transient grating and two-dimensional electronic spectroscopy. We find that the electronic coherence decays completely within 50 fs at room temperature. The vibrational coherences of chlorophyll a dominate over oscillations within 1 ps, whereas a low-frequency mode of 340 cm−1 with a vibronic mixing character may participate in vibrationally assisted energy transfer between chlorophylls a. Our results may suggest that vibronic mixing is relevant for rapid energy transfer processes among chlorophylls in LHCII.
REFERENCES
1.
R. E.
Blankenship
, Molecular Mechanisms of Photosynthesis
, 2nd ed. (Wiley Blackwell
, 2014
).2.
Z.
Liu
, H.
Yan
, K.
Wang
, T.
Kuang
, J.
Zhang
, L.
Gui
, X.
An
, and W.
Chang
, Nature
428
, 287
(2004
).3.
V. I.
Novoderezhkin
and R.
van Grondelle
, Phys. Chem. Chem. Phys.
12
, 7352
(2010
).4.
T.
Renger
, M. E.
Madjet
, A.
Knorr
, and F.
Müh
, J. Plant Physiol.
168
, 1497
(2011
).5.
H. M.
Visser
, F. J.
Kleima
, I. H. M.
van Stokkum
, R.
van Grondelle
, and H.
van Amerongen
, Chem. Phys.
210
, 297
(1996
).6.
J. P.
Connelly
, M. G.
Müller
, M.
Hucke
, G.
Gatzen
, C. W.
Mullineaux
, A. V.
Ruban
, P.
Horton
, and A. R.
Holzwarth
, J. Phys. Chem. B
101
, 1902
(1997
).7.
F. J.
Kleima
, C. C.
Gradinaru
, F.
Calkoen
, I. H. M.
van Stokkum
, R.
van Grondelle
, and H.
van Amerongen
, Biochemistry
36
, 15262
(1997
).8.
C. C.
Gradinaru
, S.
Özdemir
, D.
Gülen
, I. H. M.
van Stokkum
, R.
van Grondelle
, and H.
van Amerongen
, Biophys. J.
75
, 3064
(1998
).9.
V.
Barzda
, V.
Gulbinas
, R.
Kananavicius
, V.
Cervinskas
, H.
van Amerongen
, R.
van Grondelle
, and L.
Valkunas
, Biophys. J.
80
, 2409
(2001
).10.
J. M.
Salverda
, M.
Vengris
, B. P.
Krueger
, G. D.
Scholes
, A. R.
Czarnoleski
, V.
Novoderezhkin
, H.
van Amerongen
, and R.
van Grondelle
, Biophys. J.
84
, 450
(2003
).11.
S. L. S.
Kwa
, H.
van Amerongen
, S.
Lin
, J. P.
Dekker
, R.
van Grondelle
, and W. S.
Struve
, Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg.
1102
, 202
(1992
).12.
T.
Bittner
, G. P.
Wiederrecht
, K.-D.
Irrgang
, G.
Renger
, and M. R.
Wasielewski
, Chem. Phys.
194
, 311
(1995
).13.
V. I.
Novoderezhkin
, M. A.
Palacios
, H.
van Amerongen
, and R.
van Grondelle
, J. Phys. Chem. B
109
, 10493
(2005
).14.
R.
van Grondelle
and V. I.
Novoderezhkin
, Phys. Chem. Chem. Phys.
8
, 793
(2006
).15.
F.
Müh
, M. E.-A.
Madjet
, and T.
Renger
, J. Phys. Chem. B
114
, 13517
(2010
).16.
K. L.
Wells
, P. H.
Lambrev
, Z.
Zhang
, G.
Garab
, and H.-S.
Tan
, Phys. Chem. Chem. Phys.
16
, 11640
(2014
).17.
Z.
Zhang
, P. H.
Lambrev
, K. L.
Wells
, G.
Garab
, and H.-S.
Tan
, Nat. Commun.
6
, 7914
(2015
).18.
P.
Akhtar
, C.
Zhang
, T. N.
Do
, G.
Garab
, P. H.
Lambrev
, and H.-S.
Tan
, J. Phys. Chem. Lett.
8
, 257
(2017
).19.
P.
Akhtar
, T. N.
Do
, P. J.
Nowakowski
, A.
Huerta-Viga
, M. F.
Khyasudeen
, P. H.
Lambrev
, and H.-S.
Tan
, J. Phys. Chem. B
123
, 6765
(2019
).20.
X.
Leng
, Y.-M.
Yan
, R.-D.
Zhu
, K.
Song
, Y.-X.
Weng
, and Q.
Shi
, J. Phys. Chem. B
122
, 4642
(2018
).21.
X.
Leng
, T. N.
Do
, P.
Akhtar
, H. L.
Nguyen
, P. H.
Lambrev
, and H. S.
Tan
, Chem.-Asian J.
15
, 1996
(2020
).22.
P. H.
Lambrev
, P.
Akhtar
, and H.-S.
Tan
, Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg.
1861
, 148050
(2020
).23.
G. D.
Scholes
, J. Phys. Chem. Lett.
1
, 2
(2010
).24.
A.
Chenu
and G. D.
Scholes
, Annu. Rev. Phys. Chem.
66
, 69
(2015
).25.
E.
Romero
, V. I.
Novoderezhkin
, and R.
van Grondelle
, Nature
543
, 355
(2017
).26.
G. D.
Scholes
, G. R.
Fleming
, L. X.
Chen
, A.
Aspuru-Guzik
, A.
Buchleitner
, D. F.
Coker
, G. S.
Engel
, R.
van Grondelle
, A.
Ishizaki
, D. M.
Jonas
, J. S.
Lundeen
, J. K.
McCusker
, S.
Mukamel
, J. P.
Ogilvie
, A.
Olaya-Castro
, M. A.
Ratner
, F. C.
Spano
, K. B.
Whaley
, and X.
Zhu
, Nature
543
, 647
(2017
).27.
H. W.
Rathbone
, J. A.
Davis
, K. A.
Michie
, S. C.
Goodchild
, N. O.
Robertson
, and P. M. G.
Curmi
, Biophys. Rev.
10
, 1443
(2018
).28.
L.
Wang
, M. A.
Allodi
, and G. S.
Engel
, Nat. Rev. Chem.
3
, 477
(2019
).29.
G. S.
Engel
, T. R.
Calhoun
, E. L.
Read
, T.-K.
Ahn
, T.
Mančal
, Y.-C.
Cheng
, R. E.
Blankenship
, and G. R.
Fleming
, Nature
446
, 782
(2007
).30.
E.
Collini
, C. Y.
Wong
, K. E.
Wilk
, P. M. G.
Curmi
, P.
Brumer
, and G. D.
Scholes
, Nature
463
, 644
(2010
).31.
T. R.
Calhoun
, N. S.
Ginsberg
, G. S.
Schlau-Cohen
, Y.-C.
Cheng
, M.
Ballottari
, R.
Bassi
, and G. R.
Fleming
, J. Phys. Chem. B
113
, 16291
(2009
).32.
G. S.
Schlau-Cohen
, T. R.
Calhoun
, N. S.
Ginsberg
, E. L.
Read
, M.
Ballottari
, R.
Bassi
, R.
van Grondelle
, and G. R.
Fleming
, J. Phys. Chem. B
113
, 15352
(2009
).33.
G. S.
Schlau-Cohen
, T. R.
Calhoun
, N. S.
Ginsberg
, M.
Ballottari
, R.
Bassi
, and G. R.
Fleming
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
107
, 13276
(2010
).34.
G. S.
Schlau-Cohen
, A.
Ishizaki
, T. R.
Calhoun
, N. S.
Ginsberg
, M.
Ballottari
, R.
Bassi
, and G. R.
Fleming
, Nat. Chem.
4
, 389
(2012
).35.
H.-G.
Duan
, A. L.
Stevens
, P.
Nalbach
, M.
Thorwart
, V. I.
Prokhorenko
, and R. J. D.
Miller
, J. Phys. Chem. B
119
, 12017
(2015
).36.
C.
Ramanan
, M.
Ferretti
, H.
van Roon
, V. I.
Novoderezhkin
, and R.
van Grondelle
, Phys. Chem. Chem. Phys.
19
, 22877
(2017
).37.
E. A.
Arsenault
, Y.
Yoneda
, M.
Iwai
, K. K.
Niyogi
, and G. R.
Fleming
, Nat. Commun.
11
, 1460
(2020
).38.
R.
Zhu
, J.
Zou
, Z.
Wang
, H.
Chen
, and Y.
Weng
, J. Phys. Chem. A
124
, 9333
(2020
).39.
V.
Butkus
, D.
Zigmantas
, D.
Abramavicius
, and L.
Valkunas
, Chem. Phys. Lett.
587
, 93
(2013
).40.
V.
Butkus
, J.
Alster
, E.
Bašinskaitė
, R.
Augulis
, P.
Neuhaus
, L.
Valkunas
, H. L.
Anderson
, D.
Abramavicius
, and D.
Zigmantas
, J. Phys. Chem. Lett.
8
, 2344
(2017
).41.
D. B.
Turner
, R.
Dinshaw
, K.-K.
Lee
, M. S.
Belsley
, K. E.
Wilk
, P. M. G.
Curmi
, and G. D.
Scholes
, Phys. Chem. Chem. Phys.
14
, 4857
(2012
).42.
D.
Paleček
and D.
Zigmantas
, Opt. Express
26
, 32900
(2018
).43.
S.
Yue
, Z.
Wang
, X.
Leng
, R.-D.
Zhu
, H.-L.
Chen
, and Y.-X.
Weng
, Chem. Phys. Lett.
683
, 591
(2017
).44.
A. C. F. V.
de
, L.
Grimmelsmann
, H. L.
Anderson
, S. R.
Meech
, and I. A.
Heisler
, Phys. Rev. Lett.
118
, 033001
(2017
).45.
H.
Li
, Y.
Wang
, M.
Ye
, S.
Li
, D.
Li
, H.
Ren
, M.
Wang
, L.
Du
, H.
Li
, G.
Veglia
, J.
Gao
, and Y.
Weng
, Sci. China: Chem.
63
, 1121
(2020
).46.
S.
Caffarri
, R.
Kouřil
, S.
Kereïche
, E. J.
Boekema
, and R.
Croce
, EMBO J.
28
, 3052
(2009
).47.
R.
Zhu
, S.
Yue
, H.
Li
, X.
Leng
, Z.
Wang
, H.
Chen
, and Y.
Weng
, Opt. Express
27
, 15474
(2019
).48.
J.
Du
, T.
Teramoto
, K.
Nakata
, E.
Tokunaga
, and T.
Kobayashi
, Biophys. J.
101
, 995
(2011
).49.
R.
Moca
, S. R.
Meech
, and I. A.
Heisler
, J. Phys. Chem. B
119
, 8623
(2015
).50.
S. S.
Senlik
, V. R.
Policht
, and J. P.
Ogilvie
, J. Phys. Chem. Lett.
6
, 2413
(2015
).51.
E. J. G.
Peterman
, T.
Pullerits
, R.
van Grondelle
, and H.
van Amerongen
, J. Phys. Chem. B
101
, 4448
(1997
).52.
M.
Rätsep
, J.
Pieper
, K.-D.
Irrgang
, and A.
Freiberg
, J. Phys. Chem. B
112
, 110
(2008
).53.
Y.-x.
Weng
, Chin. J. Chem. Phys.
31
, 135
(2018
).54.
A.
Volpato
and E.
Collini
, Opt. Express
23
, 20040
(2015
).55.
V.
Butkus
, D.
Zigmantas
, L.
Valkunas
, and D.
Abramavicius
, Chem. Phys. Lett.
545
, 40
(2012
).56.
V.
Butkus
, L.
Valkunas
, and D.
Abramavicius
, J. Chem. Phys.
140
, 034306
(2014
).57.
N.
Christensson
, H. F.
Kauffmann
, T.
Pullerits
, and T.
Mančal
, J. Phys. Chem. B
116
, 7449
(2012
).58.
V.
Tiwari
, W. K.
Peters
, and D. M.
Jonas
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
110
, 1203
(2013
).59.
A.
Chenu
, N.
Christensson
, H. F.
Kauffmann
, and T.
Mančal
, Sci. Rep.
3
, 2029
(2013
).60.
J.
Nield
and J.
Barber
, Biochim. Biophys. Acta
1757
, 353
(2006
).61.
X.
Wei
, X.
Su
, P.
Cao
, X.
Liu
, W.
Chang
, M.
Li
, X.
Zhang
, and Z.
Liu
, Nature
534
, 69
(2016
).62.
M. B.
Plenio
, J.
Almeida
, and S. F.
Huelga
, J. Chem. Phys.
139
, 235102
(2013
).63.
V. M.
Freixas
, S.
Tretiak
, D. V.
Makhov
, D. V.
Shalashilin
, and S.
Fernandez-Alberti
, J. Phys. Chem. B
124
, 3992
(2020
).64.
V.
Novoderezhkin
, A.
Marin
, and R.
van Grondelle
, Phys. Chem. Chem. Phys.
13
, 17093
(2011
).65.
S.-H.
Yeh
, R. D.
Hoehn
, M. A.
Allodi
, G. S.
Engel
, and S.
Kais
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
116
, 18263
(2019
).66.
Y.
Elran
and P.
Brumer
, J. Chem. Phys.
121
, 2673
(2004
).67.
E. L.
Read
, G. S.
Engel
, T. R.
Calhoun
, T.
Mančal
, T. K.
Ahn
, R. E.
Blankenship
, and G. R.
Fleming
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
104
, 14203
(2007
).68.
C.
Zhou
, J. R.
Diers
, and D. F.
Bocian
, J. Phys. Chem. B
101
, 9635
(1997
).69.
J. R.
Diers
, Y.
Zhu
, R. E.
Blankenship
, and D. F.
Bocian
, J. Phys. Chem.
100
, 8573
(1996
).70.
P.
Bhattacharyya
and G. R.
Fleming
, J. Chem. Phys.
153
, 044119
(2020
).© 2022 Author(s). Published under an exclusive license by AIP Publishing.
2022
Author(s)
You do not currently have access to this content.