The mechanism of the magnetic compass sense of migratory songbirds is thought to involve magnetically sensitive chemical reactions of light-induced radical pairs in cryptochrome proteins located in the birds’ eyes. However, it is not yet clear whether this mechanism would be sensitive enough to form the basis of a viable compass. In the present work, we report spin dynamics simulations of models of cryptochrome-based radical pairs to assess whether accumulation of nuclear spin polarization in multiple photocycles could lead to significant enhancements in the sensitivity with which the proteins respond to the direction of the geomagnetic field. Although buildup of nuclear polarization appears to offer sensitivity advantages in the more idealized model systems studied, we find that these enhancements do not carry over to conditions that more closely resemble the situation thought to exist in vivo. On the basis of these simulations, we conclude that buildup of nuclear polarization seems unlikely to be a source of significant improvements in the performance of cryptochrome-based radical pair magnetoreceptors.

2.
W.
Wiltschko
and
R.
Wiltschko
,
Science
176
,
62
(
1972
).
3.
R.
Wiltschko
and
W.
Wiltschko
,
Magnetic Orientation in Animals
(
Springer-Verlag
,
Berlin
,
1995
).
4.
H.
Mouritsen
,
Sturkie’s Avian Physiology
, edited by
C.
Scanes
(
Elsevier
,
New York
,
2014
), pp.
113
133
.
6.
C. M.
Hein
,
M.
Zapka
,
D.
Heyers
,
S.
Kutzschbauch
,
N.-L.
Schneider
, and
H.
Mouritsen
,
J. R. Soc. Interface
7
,
S227
(
2010
).
7.
C. M.
Hein
,
S.
Engels
,
D.
Kishkinev
, and
H.
Mouritsen
,
Nature
471
,
E1
(
2011
).
8.
S.
Engels
,
C. M.
Hein
,
N.
Lefeldt
,
H.
Prior
, and
H.
Mouritsen
,
PLoS One
7
,
e43271
(
2012
).
9.
M.
Zapka
,
D.
Heyers
,
C. M.
Hein
,
S.
Engels
,
N.-L.
Schneider
,
J.
Hans
,
S.
Weiler
,
D.
Dreyer
,
D.
Kishkinev
,
J. M.
Wild
, and
H.
Mouritsen
,
Nature
461
,
1274
(
2009
).
10.
H.
Mouritsen
,
D.
Heyers
, and
O.
Güntürkün
,
Annu. Rev. Physiol.
78
,
133
(
2016
).
11.
K.
Schulten
,
C. E.
Swenberg
, and
A.
Weller
,
Z. Phys. Chem.
111
,
1
(
1978
).
12.
T.
Ritz
,
S.
Adem
, and
K.
Schulten
,
Biophys. J.
78
,
707
(
2000
).
13.
P. J.
Hore
and
H.
Mouritsen
,
Annu. Rev. Biophys.
45
,
299
(
2016
).
14.
I. A.
Solov’yov
,
D. E.
Chandler
, and
K.
Schulten
,
Biophys. J.
92
,
2711
(
2007
).
15.
M.
Liedvogel
,
K.
Maeda
,
K.
Henbest
,
E.
Schleicher
,
T.
Simon
,
C. R.
Timmel
,
P. J.
Hore
, and
H.
Mouritsen
,
PLoS One
2
,
e1106
(
2007
).
16.
K.
Maeda
,
A. J.
Robinson
,
K. B.
Henbest
,
H. J.
Hogben
,
T.
Biskup
,
M.
Ahmad
,
E.
Schleicher
,
S.
Weber
,
C. R.
Timmel
, and
P. J.
Hore
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
109
,
4774
(
2012
).
17.
C.
Nießner
,
S.
Denzau
,
J. C.
Gross
,
L.
Peichl
,
H.-J.
Bischof
,
G.
Fleissner
,
W.
Wiltschko
, and
R.
Wiltschko
,
PLoS One
6
,
e20091
(
2011
).
18.
P.
Bolte
,
F.
Bleibaum
,
A.
Einwich
,
A.
Günther
,
M.
Liedvogel
,
D.
Heyers
,
A.
Depping
,
L.
Wöhlbrand
,
R.
Rabus
,
U.
Janssen-Bienhold
, and
H.
Mouritsen
,
PLoS One
11
,
e0147819
(
2016
).
19.
C.
Nießner
,
J. C.
Gross
,
S.
Denzau
,
L.
Peichl
,
G.
Fleissner
,
W.
Wiltschko
, and
R.
Wiltschko
,
PLoS One
11
,
e0150377
(
2016
).
20.
A.
Günther
,
A.
Einwich
,
E.
Sjulstok
,
R.
Feederle
,
P.
Bolte
,
K.-W.
Koch
,
I. A.
Solov’yov
, and
H.
Mouritsen
,
Curr. Biol.
28
,
211
(
2018
).
21.
T.
Hochstoeger
,
T.
Al Said
,
D.
Maestre
,
F.
Walter
,
A.
Vilceanu
,
M.
Pedron
,
T. D.
Cushion
,
W.
Snider
,
S.
Nimpf
,
G. C.
Nordmann
,
L.
Landler
,
N.
Edelman
,
L.
Kruppa
,
G.
Dürnberger
,
K.
Mechtler
,
S.
Schuechner
,
E.
Ogris
,
E. P.
Malkemper
,
S.
Weber
,
E.
Schleicher
, and
D. A.
Keays
,
Sci. Adv.
6
,
eabb9110
(
2020
).
22.
D. R.
Kattnig
,
E. W.
Evans
,
V.
Déjean
,
C. A.
Dodson
,
M. I.
Wallace
,
S. R.
Mackenzie
,
C. R.
Timmel
, and
P. J.
Hore
,
Nat. Chem.
8
,
384
(
2016
).
23.
D. M. W.
Sheppard
,
J.
Li
,
K. B.
Henbest
,
S. R. T.
Neil
,
K.
Maeda
,
J.
Storey
,
E.
Schleicher
,
T.
Biskup
,
R.
Rodriguez
,
S.
Weber
,
P. J.
Hore
,
C. R.
Timmel
, and
S. R.
MacKenzie
,
Sci. Rep.
7
,
42228
(
2017
).
24.
R.
Kaptein
and
J. L.
Oosterhoff
,
Chem. Phys. Lett.
4
,
195
(
1969
).
25.
G. L.
Closs
,
J. Am. Chem. Soc.
91
,
4552
(
1969
).
26.
W.
Wiltschko
and
R.
Wiltschko
,
J. Exp. Biol.
204
,
3295
(
2001
).
27.
R.
Wiltschko
,
K.
Stapput
,
P.
Thalau
, and
W.
Wiltschko
,
J. R. Soc. Interface
7
,
S163
(
2010
).
28.
T.
Ritz
,
P.
Thalau
,
J. B.
Phillips
,
R.
Wiltschko
, and
W.
Wiltschko
,
Nature
429
,
177
(
2004
).
29.
T.
Ritz
,
R.
Wiltschko
,
P. J.
Hore
,
C. T.
Rodgers
,
K.
Stapput
,
P.
Thalau
,
C. R.
Timmel
, and
W.
Wiltschko
,
Biophys. J.
96
,
3451
(
2009
).
30.
H. G.
Hiscock
,
H.
Mouritsen
,
D. E.
Manolopoulos
, and
P. J.
Hore
,
Biophys. J.
113
,
1475
(
2017
).
31.
D. R.
Kattnig
,
I. A.
Solov’yov
, and
P. J.
Hore
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
18
,
12443
(
2016
).
32.
D. R.
Kattnig
,
J. K.
Sowa
,
I. A.
Solov’yov
, and
P. J.
Hore
,
New J. Phys.
18
,
063007
(
2016
).
33.
D.
Kobylkov
,
J.
Wynn
,
M.
Winklhofer
,
R.
Chetverikova
,
J.
Xu
,
H.
Hiscock
,
P. J.
Hore
, and
H.
Mouritsen
,
J. R. Soc. Interface
16
,
20190716
(
2019
).
34.
S.
Engels
,
N.-L.
Schneider
,
N.
Lefeldt
,
C. M.
Hein
,
M.
Zapka
,
A.
Michalik
,
D.
Elbers
,
A.
Kittel
,
P. J.
Hore
, and
H.
Mouritsen
,
Nature
509
,
353
(
2014
).
35.
S.
Schwarze
,
N.-L.
Schneider
,
T.
Reichl
,
D.
Dreyer
,
N.
Lefeldt
,
S.
Engels
,
N.
Baker
,
P. J.
Hore
, and
H.
Mouritsen
,
Front. Behav. Neurosci.
10
,
55
(
2016
).
36.
R.
Kaptein
,
Biological Magnetic Resonance
, edited by
L. J.
Berliner
and
J.
Reuben
(
Plenum Press
,
New York
,
1982
), Vol. 4, pp.
145
191
.
37.
P. J.
Hore
and
R. W.
Broadhurst
,
Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc.
25
,
345
(
1993
).
38.
G.
Richter
,
S.
Weber
,
W.
Römisch
,
A.
Bacher
,
M.
Fischer
, and
W.
Eisenreich
,
J. Am. Chem. Soc.
127
,
17245
(
2005
).
39.
W.
Eisenreich
,
M.
Joshi
,
S.
Weber
,
A.
Bacher
, and
M.
Fischer
,
J. Am. Chem. Soc.
130
,
13544
(
2008
).
40.
S. S.
Thamarath
,
J.
Heberle
,
P. J.
Hore
,
T.
Kottke
, and
J.
Matysik
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
15542
(
2010
).
41.
H.
Wu
,
A.
Scholten
,
A.
Einwich
,
H.
Mouritsen
, and
K.-W.
Koch
,
Sci. Rep.
10
,
7364
(
2020
).
43.
G.
Pileio
,
Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc.
56
,
217
(
2010
).
44.
J.
Matysik
,
A.
Diller
,
E.
Roy
, and
A.
Alia
,
Photosynth. Res.
102
,
427
(
2009
).
45.
B. E.
Bode
,
S. S.
Thamarath
,
K. B. S. S.
Gupta
,
A.
Alia
,
G.
Jeschke
, and
J.
Matysik
,
Hyperpolarization Methods NMR Spectroscopy
, edited by
L. T.
Kuhn
(
Springer Berlin Heidelberg
,
Berlin, Heidelberg
,
2013
), pp.
105
121
.
46.
R. A.
Goldstein
and
S. G.
Boxer
,
Biophys. J.
51
,
937
(
1987
).
47.
A.
McDermott
,
M. G.
Zysmilich
, and
T.
Polenova
,
Solid State Nucl. Magn. Reson.
11
,
21
(
1998
).
48.
T.
Polenova
and
A. E.
McDermott
,
J. Phys. Chem. B
103
,
535
(
1999
).
49.
G.
Jeschke
,
J. Chem. Phys.
106
,
10072
(
1997
).
50.
G.
Jeschke
,
J. Am. Chem. Soc.
120
,
4425
(
1998
).
51.
G.
Jeschke
,
B. C.
Anger
,
B. E.
Bode
, and
J.
Matysik
,
J. Phys. Chem. A
115
,
9919
(
2011
).
52.
P.
Müller
,
J.
Yamamoto
,
R.
Martin
,
S.
Iwai
, and
K.
Brettel
,
Chem. Commun.
51
,
15502
(
2015
).
53.
F.
Cailliez
,
P.
Müller
,
T.
Firmino
,
P.
Pernot
, and
A.
De La Lande
,
J. Am. Chem. Soc.
138
,
1904
(
2016
).
54.
N. S.
Babcock
and
D. R.
Kattnig
,
J. Phys. Chem. Lett.
11
,
2414
(
2020
).
55.
56.
S.
Worster
,
H.
Mouritsen
, and
P. J.
Hore
,
J. R. Soc. Interface
14
,
20170405
(
2017
).
57.
H. G.
Hiscock
,
T. W.
Hiscock
,
D. R.
Kattnig
,
T.
Scrivener
,
A. M.
Lewis
,
D. E.
Manolopoulos
, and
P. J.
Hore
,
Q. Rev. Biophys.
52
,
e9
(
2019
).
58.
A. A.
Lee
,
J. C. S.
Lau
,
H. J.
Hogben
,
T.
Biskup
,
D. R.
Kattnig
, and
P. J.
Hore
,
J. R. Soc. Interface
11
,
20131063
(
2014
).
59.
B. D.
Zoltowski
,
Y.
Chelliah
,
A.
Wickramaratne
,
L.
Jarocha
,
N.
Karki
,
W.
Xu
,
H.
Mouritsen
,
P. J.
Hore
,
R. E.
Hibbs
,
C. B.
Green
, and
J. S.
Takahashi
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
116
,
19449
(
2019
).
60.
C. R.
Timmel
,
S.
Richert
,
S.
Weber
,
T. L.
Pitcher
, and
G.
Moise
, unpublished results (
2020
).
61.
H.
Kramers
,
Proc. K. Akad. Wet.
33
,
959
(
1930
).
62.
M. J.
Klein
,
Am. J. Phys.
20
,
65
(
1952
).
63.
C. R.
Timmel
,
U.
Till
,
B.
Brocklehurst
,
K. A.
McLauchlan
, and
P. J.
Hore
,
Mol. Phys.
95
,
71
(
1998
).
64.
A. M.
Lewis
,
T. P.
Fay
,
D. E.
Manolopoulos
,
C.
Kerpal
,
S.
Richert
, and
C. R.
Timmel
,
J. Chem. Phys.
149
,
034103
(
2018
).

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.