Practical ways to calculate the tunneling matrix elements and analyze the tunneling pathways for protein electron-transfer (ET) reactions with a fragment molecular orbital (FMO) method are presented. The straightforward use of minimal basis sets only for the atoms involved in the covalent bond detachment in FMO can properly describe the ETs through the protein main-chains with the cost-effective two-body corrections (FMO2) without losing the quality of double-zeta basis sets. The current FMO codes have been interfaced with density functional theory, polarizable continuum model, and model core potentials, with which the FMO-based protein ET calculations can consider the effects of electron correlation, solvation, and transition-metal redox centers. The reasonable performance of the FMO-based ET calculations is demonstrated for three different sets of protein-ET model molecules: (1) hole transfer between two tryptophans covalently bridged by a polyalanine linker in the ideal α-helix and β-strand conformations, (2) ET between two plastoquinones covalently bridged by a polyalanine linker in the ideal α-helix and β-strand conformations, and (3) hole transfer between ruthenium (Ru) and copper (Cu) complexes covalently bridged by a stretch of a polyglycine linker as a model for Ru-modified derivatives of azurin.

1.
D.
DeVault
,
Quantum-Mechanical Tunnelling in Biological Systems
(
Cambridge University Press
,
Cambridge
,
1984
).
2.
R. A.
Marcus
and
N.
Sutin
,
Biochim. Biophys. Acta, Rev. Bioenerg.
811
,
265
(
1985
).
3.
C. C.
Moser
,
J. M.
Keske
,
K.
Warncke
,
R. S.
Farid
, and
P. L.
Dutton
,
Nature
355
,
796
(
1992
).
4.
C. C.
Page
,
C. C.
Moser
,
X.
Chen
, and
P. L.
Dutton
,
Nature
402
,
47
(
1999
).
5.
C. C.
Moser
,
T. A.
Farid
,
S. E.
Chobot
, and
P. L.
Dutton
,
Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg.
1757
,
1096
(
2006
).
6.
J. R.
Winkler
,
A. J.
Di Bilio
,
N. A.
Farrow
,
J. H.
Richards
, and
H. B.
Gray
,
Pure Appl. Chem.
71
,
1753
(
1999
).
7.
H. B.
Gray
and
J. R.
Winkler
,
Q. Rev. Biophys.
36
,
341
372
(
2003
).
8.
H. B.
Gray
and
J. R.
Winkler
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
102
,
3534
(
2005
).
9.
H. M.
McConnell
,
J. Chem. Phys.
35
,
508
(
1961
).
10.
M. D.
Newton
,
Chem. Rev.
91
,
767
(
1991
).
11.
C.-P.
Hsu
,
Acc. Chem. Res.
42
,
509
(
2009
).
12.
M.
Newton
,
Coord. Chem. Rev.
238-239
,
167
(
2003
).
13.
S. S.
Skourtis
and
D. N.
Beratan
, “
Theories of structure–function relationships for bridge-mediated electron transfer reactions
,” in
Advances in Chemical Physics
(
John Wiley & Sons, Ltd.
,
2007
), pp.
377
452
.
14.
J. J.
Regan
and
J. N.
Onuchic
, “
Electron-transfer tubes
,” in
Advances in Chemical Physics
(
John Wiley & Sons, Ltd.
,
2007
), pp.
497
553
.
15.
A. A.
Stuchebrukhov
,
Theor. Chem. Acc.
110
,
291
(
2003
).
16.
17.
A.
de la Lande
,
N. S.
Babcock
,
J.
Řezáč
,
B.
Lévy
,
B. C.
Sanders
, and
D. R.
Salahub
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
14
,
5902
(
2012
).
19.
S.
Saen-Oon
,
M. F.
Lucas
, and
V.
Guallar
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
15
,
15271
(
2013
).
20.
P.
Ramos
and
M.
Pavanello
,
J. Chem. Theory Comput.
10
,
2546
(
2014
).
21.
L.
Berstis
and
K. K.
Baldridge
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
17
,
30842
(
2015
).
22.
N.
Gillet
,
L.
Berstis
,
X.
Wu
,
F.
Gajdos
,
A.
Heck
,
A.
de la Lande
,
J.
Blumberger
, and
M.
Elstner
,
J. Chem. Theory Comput.
12
,
4793
(
2016
).
23.
A.
Biancardi
,
S. C.
Martin
,
C.
Liss
, and
M.
Caricato
,
J. Chem. Theory Comput.
13
,
4154
(
2017
).
24.
A.
Biancardi
and
M.
Caricato
,
J. Chem. Theory Comput.
14
,
2007
(
2018
).
25.
H.
Kitoh-Nishioka
and
K.
Ando
,
J. Phys. Chem. C
123
,
11351
(
2019
).
26.
A.
Kubas
,
F.
Hoffmann
,
A.
Heck
,
H.
Oberhofer
,
M.
Elstner
, and
J.
Blumberger
,
J. Chem. Phys.
140
,
104105
(
2014
).
27.
A.
Kubas
,
F.
Gajdos
,
A.
Heck
,
H.
Oberhofer
,
M.
Elstner
, and
J.
Blumberger
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
17
,
14342
(
2015
).
28.
T. R.
Prytkova
,
I. V.
Kurnikov
, and
D. N.
Beratan
,
J. Phys. Chem. B
109
,
1618
(
2005
).
29.
T. R.
Prytkova
,
I. V.
Kurnikov
, and
D. N.
Beratan
,
Science
315
,
622
(
2007
).
30.
T. R.
Prytkova
,
V. V.
Shunaev
,
O. E.
Glukhova
, and
I. V.
Kurnikov
,
J. Phys. Chem. B
119
,
1288
(
2015
).
31.
A.
Okada
,
T.
Kakitani
, and
J.
Inoue
,
J. Phys. Chem.
99
,
2946
(
1995
).
32.
J. N.
Gehlen
,
I.
Daizadeh
,
A. A.
Stuchebrukhov
, and
R. A.
Marcus
,
Inorg. Chim. Acta
243
,
271
(
1996
).
33.
M. S.
Gordon
,
D. G.
Fedorov
,
S. R.
Pruitt
, and
L. V.
Slipchenko
,
Chem. Rev.
112
,
632
(
2012
).
34.
K.
Kitaura
,
E.
Ikeo
,
T.
Asada
,
T.
Nakano
, and
M.
Uebayasi
,
Chem. Phys. Lett.
313
,
701
(
1999
).
35.
T.
Nakano
,
T.
Kaminuma
,
T.
Sato
,
K.
Fukuzawa
,
Y.
Akiyama
,
M.
Uebayasi
, and
K.
Kitaura
,
Chem. Phys. Lett.
351
,
475
(
2002
).
36.
D. G.
Fedorov
and
K.
Kitaura
,
J. Chem. Phys.
120
,
6832
(
2004
).
37.
D. G.
Fedorov
,
T.
Nagata
, and
K.
Kitaura
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
14
,
7562
(
2012
).
38.
S.
Tanaka
,
Y.
Mochizuki
,
Y.
Komeiji
,
Y.
Okiyama
, and
K.
Fukuzawa
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
16
,
10310
(
2014
).
39.
H.
Nishioka
and
K.
Ando
,
J. Chem. Phys.
134
,
204109
(
2011
).
40.
H.
Kitoh-Nishioka
and
K.
Ando
,
J. Phys. Chem. B
116
,
12933
(
2012
).
41.
R.
Sato
,
H.
Kitoh-Nishioka
,
K.
Ando
, and
T.
Yamato
,
J. Phys. Chem. B
122
,
6912
(
2018
).
42.
H.
Kitoh-Nishioka
and
K.
Ando
,
Chem. Phys. Lett.
621
,
96
(
2015
).
43.
H.
Kitoh-Nishioka
,
K.
Welke
,
Y.
Nishimoto
,
D. G.
Fedorov
, and
S.
Irle
,
J. Phys. Chem. C
121
,
17712
(
2017
).
44.
R.
Sato
,
H.
Kitoh-Nishioka
,
K.
Kamada
,
T.
Mizokuro
,
K.
Kobayashi
, and
Y.
Shigeta
,
J. Phys. Chem. C
122
,
5334
(
2018
).
45.
H.
Kitoh-Nishioka
and
K.
Ando
,
J. Chem. Phys.
145
,
114103
(
2016
).
46.
S.
Tsuneyuki
,
T.
Kobori
,
K.
Akagi
,
K.
Sodeyama
,
K.
Terakura
, and
H.
Fukuyama
,
Chem. Phys. Lett.
476
,
104
(
2009
).
47.
T.
Kobori
,
K.
Sodeyama
,
T.
Otsuka
,
Y.
Tateyama
, and
S.
Tsuneyuki
,
J. Chem. Phys.
139
,
094113
(
2013
).
48.
D. G.
Fedorov
and
K.
Kitaura
,
J. Chem. Phys.
147
,
104106
(
2017
).
49.
A. A.
Stuchebrukhov
,
J. Chem. Phys.
105
,
10819
(
1996
).
50.
J.
Tomasi
,
B.
Mennucci
, and
R.
Cammi
,
Chem. Rev.
105
,
2999
(
2005
).
51.
S.
Huzinaga
,
Can. J. Chem.
73
,
619
(
1995
).
52.
D. G.
Fedorov
,
K.
Kitaura
,
H.
Li
,
J. H.
Jensen
, and
M. S.
Gordon
,
J. Comput. Chem.
27
,
976
(
2006
).
53.
T.
Ishikawa
,
Y.
Mochizuki
,
T.
Nakano
,
S.
Amari
,
H.
Mori
,
H.
Honda
,
T.
Fujita
,
H.
Tokiwa
,
S.
Tanaka
,
Y.
Komeiji
,
K.
Fukuzawa
,
K.
Tanaka
, and
E.
Miyoshi
,
Chem. Phys. Lett.
427
,
159
(
2006
).
54.
M. W.
Schmidt
,
K. K.
Baldridge
,
J. A.
Boatz
,
S. T.
Elbert
,
M. S.
Gordon
,
J. H.
Jensen
,
S.
Koseki
,
N.
Matsunaga
,
K. A.
Nguyen
,
S.
Su
 et al,
J. Comput. Chem.
14
,
1347
(
1993
).
55.
E.
Galoppini
and
M. A.
Fox
,
J. Am. Chem. Soc.
118
,
2299
(
1996
).
56.
D. N.
Beratan
,
S. S.
Skourtis
,
I. A.
Balabin
,
A.
Balaeff
,
S.
Keinan
,
R.
Venkatramani
, and
D.
Xiao
,
Acc. Chem. Res.
42
,
1669
(
2009
).
57.
S. S.
Skourtis
,
D. H.
Waldeck
, and
D. N.
Beratan
,
Annu. Rev. Phys. Chem.
61
,
461
(
2010
).
58.
D. N.
Beratan
,
C.
Liu
,
A.
Migliore
,
N. F.
Polizzi
,
S. S.
Skourtis
,
P.
Zhang
, and
Y.
Zhang
,
Acc. Chem. Res.
48
,
474
(
2015
).
59.
C.
Narth
,
N.
Gillet
,
F.
Cailliez
,
B.
Lévy
, and
A.
de la Lande
,
Acc. Chem. Res.
48
,
1090
(
2015
).
60.
P. O.
Löwdin
,
J. Math. Phys.
3
,
969
(
1962
).
61.
P.-O.
Löwdin
,
J. Mol. Spectrosc.
13
,
326
(
1964
).
62.
L.
Berstis
,
G. T.
Beckham
, and
M. F.
Crowley
,
J. Chem. Phys.
143
,
225102
(
2015
).
63.
S. S.
Skourtis
and
J. N.
Onuchic
,
Chem. Phys. Lett.
209
,
171
(
1993
).
64.
R. J.
Cave
and
M. D.
Newton
,
Chem. Phys. Lett.
249
,
15
(
1996
).
65.
A. A.
Voityuk
and
N.
Rösch
,
J. Chem. Phys.
117
,
5607
(
2002
).
66.
M. J.
Frisch
,
G. W.
Trucks
,
H. B.
Schlegel
,
G. E.
Scuseria
,
M. A.
Robb
,
J. R.
Cheeseman
,
G.
Scalmani
,
V.
Barone
,
B.
Mennucci
,
G. A.
Petersson
 et al, Gaussian 09, Revision C01,
Gaussian, Inc.
,
Wallingford, CT
,
2009
.
67.
H. B.
Gray
and
J. R.
Winkler
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
112
,
10920
(
2015
).
68.
J.
Kim
and
A.
Stuchebrukhov
,
J. Phys. Chem. B
104
,
8606
(
2000
).
69.
X.
Zheng
and
A. A.
Stuchebrukhov
,
J. Phys. Chem. B
107
,
6621
(
2003
).
70.
C.
Adamo
and
V.
Barone
,
J. Chem. Phys.
110
,
6158
(
1999
).
71.
M. J.
Frisch
,
G. W.
Trucks
,
H. B.
Schlegel
,
G. E.
Scuseria
,
M. A.
Robb
,
J. R.
Cheeseman
,
G.
Scalmani
,
V.
Barone
,
G. A.
Petersson
,
H.
Nakatsuji
 et al, Gaussian 16, Revision B.01,
Gaussian, Inc.
,
Wallingford, CT
,
2016
.
72.
A. W.
Ehlers
,
M.
Böhme
,
S.
Dapprich
,
A.
Gobbi
,
A.
Höllwarth
,
V.
Jonas
,
K. F.
Köhler
,
R.
Stegmann
,
A.
Veldkamp
, and
G.
Frenking
,
Chem. Phys. Lett.
208
,
111
(
1993
).
73.
P. J.
Hay
and
W. R.
Wadt
,
J. Chem. Phys.
82
,
299
(
1985
).
74.
L. E.
Roy
,
P. J.
Hay
, and
R. L.
Martin
,
J. Chem. Theory Comput.
4
,
1029
(
2008
).
75.
C. E.
Check
,
T. O.
Faust
,
J. M.
Bailey
,
B. J.
Wright
,
T. M.
Gilbert
, and
L. S.
Sunderlin
,
J. Phys. Chem. A
105
,
8111
(
2001
).
76.
W. R.
Wadt
and
P. J.
Hay
,
J. Chem. Phys.
82
,
284
(
1985
).
77.
K.
Ando
,
J. Chem. Phys.
133
,
175101
(
2010
).
78.
H.
Tatewaki
and
S.
Huzinaga
,
J. Comput. Chem.
1
,
205
(
1980
).
79.
T.
Noro
,
M.
Sekiya
,
T.
Koga
, and
H.
Matsuyama
,
Theor. Chem. Acc.
104
,
146
(
2000
).
80.
Y.
Osanai
,
M.
Sekiya
,
T.
Noro
, and
T.
Koga
,
Mol. Phys.
101
,
65
(
2003
).
81.
Y.
Osanai
,
E.
Soejima
,
T.
Noro
,
H.
Mori
,
M. S.
Mon
,
M.
Klobukowski
, and
E.
Miyoshi
,
Chem. Phys. Lett.
463
,
230
(
2008
).
82.
H.
Iikura
,
T.
Tsuneda
,
T.
Yanai
, and
K.
Hirao
,
J. Chem. Phys.
115
,
3540
(
2001
).
83.
T.
Yanai
,
D. P.
Tew
, and
N. C.
Handy
,
Chem. Phys. Lett.
393
,
51
(
2004
).
84.
A. D.
Becke
,
Phys. Rev. A
38
,
3098
(
1988
).
85.
C.
Lee
,
W.
Yang
, and
R. G.
Parr
,
Phys. Rev. B
37
,
785
(
1988
).
86.
A. D.
Becke
,
J. Chem. Phys.
98
,
5648
(
1993
).
87.
M.
Elstner
,
D.
Porezag
,
G.
Jungnickel
,
J.
Elsner
,
M.
Haugk
,
T.
Frauenheim
,
S.
Suhai
, and
G.
Seifert
,
Phys. Rev. B
58
,
7260
(
1998
).
88.
M.
Gaus
,
Q.
Cui
, and
M.
Elstner
,
J. Chem. Theory Comput.
7
,
931
(
2011
).
89.
M.
Gaus
,
A.
Goez
, and
M.
Elstner
,
J. Chem. Theory Comput.
9
,
338
(
2013
).
90.
L.
Zhechkov
,
T.
Heine
,
S.
Patchkovskii
,
G.
Seifert
, and
H. A.
Duarte
,
J. Chem. Theory Comput.
1
,
841
(
2005
).
91.
Y.
Nishimoto
and
D. G.
Fedorov
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
18
,
22047
(
2016
).
92.
E. I.
Solomon
,
R. K.
Szilagyi
,
S.
DeBeer George
, and
L.
Basumallick
,
Chem. Rev.
104
,
419
(
2004
).
93.
A. A.
Voityuk
,
J. Chem. Phys.
124
,
064505
(
2006
).
94.
C.-H.
Yang
and
C.-P.
Hsu
,
J. Chem. Phys.
139
,
154104
(
2013
).
95.
D. J.
Katz
and
A. A.
Stuchebrukhov
,
J. Chem. Phys.
109
,
4960
(
1998
).
96.
T.
Kawatsu
,
T.
Kakitani
, and
T.
Yamato
,
J. Phys. Chem. B
106
,
5068
(
2002
).
98.
I. A.
Balabin
,
D. N.
Beratan
, and
S. S.
Skourtis
,
Phys. Rev. Lett.
101
,
158102
(
2008
).
99.
T.
Kawatsu
,
T.
Kakitani
, and
T.
Yamato
,
J. Phys. Chem. B
106
,
11356
(
2002
).
100.
C.
Kobayashi
,
K.
Baldridge
, and
J. N.
Onuchic
,
J. Chem. Phys.
119
,
3550
(
2003
).
101.
H.
Nishioka
,
A.
Kimura
,
T.
Yamato
,
T.
Kawatsu
, and
T.
Kakitani
,
J. Phys. Chem. B
109
,
1978
(
2005
).
102.
S. S.
Skourtis
,
I. A.
Balabin
,
T.
Kawatsu
, and
D. N.
Beratan
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
102
,
3552
(
2005
), https://www.pnas.org/content/102/10/3552.full.pdf.
103.
I.
Daizadeh
,
E. S.
Medvedev
, and
A. A.
Stuchebrukhov
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
94
,
3703
(
1997
), https://www.pnas.org/content/94/8/3703.full.pdf.
104.
E. S.
Medvedev
and
A. A.
Stuchebrukhov
,
J. Chem. Phys.
107
,
3821
(
1997
).
105.
H.
Nishioka
,
A.
Kimura
,
T.
Yamato
,
T.
Kawatsu
, and
T.
Kakitani
,
J. Phys. Chem. B
109
,
15621
(
2005
).
106.
S.
Tanaka
and
E. B.
Starikov
,
Phys. Rev. E
81
,
027101
(
2010
).
107.
Y.
Nishimoto
,
D. G.
Fedorov
, and
S.
Irle
,
J. Chem. Theory Comput.
10
,
4801
(
2014
).
108.
Y.
Nishimoto
,
H.
Nakata
,
D. G.
Fedorov
, and
S.
Irle
,
J. Phys. Chem. Lett.
6
,
5034
(
2015
).
109.
Y.
Komeiji
,
T.
Nakano
,
K.
Fukuzawa
,
Y.
Ueno
,
Y.
Inadomi
,
T.
Nemoto
,
M.
Uebayasi
,
D. G.
Fedorov
, and
K.
Kitaura
,
Chem. Phys. Lett.
372
,
342
(
2003
).
110.
T.
Nagata
,
K.
Brorsen
,
D. G.
Fedorov
,
K.
Kitaura
, and
M. S.
Gordon
,
J. Chem. Phys.
134
,
124115
(
2011
).
111.
H.
Nishizawa
,
Y.
Nishimura
,
M.
Kobayashi
,
S.
Irle
, and
H.
Nakai
,
J. Comput. Chem.
37
,
1983
(
2016
).
112.
Y.
Nishimura
and
H.
Nakai
,
J. Comput. Chem.
41
,
1759
(
2020
).
113.
S. S.
Skourtis
,
D. H.
Waldeck
, and
D. N.
Beratan
,
J. Phys. Chem. B
108
,
15511
(
2004
).
114.
J. C.
Brookes
,
F.
Hartoutsiou
,
A. P.
Horsfield
, and
A. M.
Stoneham
,
Phys. Rev. Lett.
98
,
038101
(
2007
).
115.
I. A.
Solov’yov
,
P.-Y.
Chang
, and
K.
Schulten
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
14
,
13861
(
2012
).
116.
E.
Block
,
S.
Jang
,
H.
Matsunami
,
S.
Sekharan
,
B.
Dethier
,
M. Z.
Ertem
,
S.
Gundala
,
Y.
Pan
,
S.
Li
,
Z.
Li
,
S. N.
Lodge
,
M.
Ozbil
,
H.
Jiang
,
S. F.
Penalba
,
V. S.
Batista
, and
H.
Zhuang
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
112
,
E2766
(
2015
), https://www.pnas.org/content/112/21/E2766.full.pdf.

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.