Mechanism of ion permeation through an anion-doped carbon nanotube (ANT), a model of ion channel, is investigated. Using this model system, many trajectory calculations are performed to obtain the potential energy profile, in addition to the free energy profile, that enables to separate the energy and the entropic contributions, along the ion permeation. It is found that the mechanism of the transport is governed by the interplay between the energetic and the entropic forces. The rate of the ion permeation can be controlled by changing the balance between these contributions with altering, for example, the charge and/or the length of ANT, which increases the rate of the ion permeation by nearly two orders of magnitude. The dominant free energy barrier at the entrance of ANT is found to be caused by the entropy bottleneck due to the narrow phase space for the exchange of a water molecule and an incoming ion.

1.
A. I.
Skoulidas
,
D. M.
Ackerman
,
J. K.
Johnson
, and
D. S.
Sholl
,
Phys. Rev. Lett.
89
,
185901
(
2002
).
2.
M.
Majumder
,
N.
Chopra
,
R.
Andrews
, and
B. J.
Hinds
,
Nature (London)
438
,
44
(
2005
).
3.
J. K.
Holt
,
H. G.
Park
,
Y.
Wang
,
M.
Stadermann
,
A. B.
Artyukhin
,
C. P.
Grigoropoulos
,
A.
Noy
, and
O.
Bakajin
,
Science
312
,
1034
(
2006
).
4.
S. R.
Majumder
,
T.
Bandyopadhyay
, and
S. K.
Ghosh
,
J. Chem. Phys.
125
,
201103
(
2006
).
5.
K. B.
Jirage
,
J. C.
Hulteen
, and
C. R.
Martin
,
Science
278
,
655
(
1997
).
6.
J. H.
Park
,
S. B.
Sinnott
, and
N. R.
Aluru
,
Nanotechnology
17
,
895
(
2006
).
7.
M.
Majumder
,
X.
Zhan
,
R.
Andrews
, and
B. J.
Hinds
,
Langmuir
23
,
8624
(
2007
).
8.
S.
Kim
,
L.
Chen
,
J. K.
Johnson
, and
E.
Marand
,
J. Membr. Sci.
294
,
147
(
2007
).
9.
H. B.
Park
,
C. H.
Jung
,
Y. M.
Lee
,
A. J.
Hill
,
S. J.
Pas
,
S. T.
Mudie
,
E. V.
Wagner
,
B. D.
Freeman
, and
D. J.
Cookson
,
Science
318
,
254
(
2007
).
10.
L.
Liu
and
X.
Chen
,
J. Phys. Chem. B
113
,
6473
(
2009
).
11.
Y.
Xie
,
Y.
Kong
,
A. K.
Soh
, and
H.
Gao
,
J. Chem. Phys.
127
,
225101
(
2007
).
12.
U.
Zimmerli
and
P.
Koumoutsakos
,
Biophys. J.
94
,
2546
(
2008
).
13.
V. V.
Chaban
,
T. I.
Savchenko
,
S. M.
Kovalenko
, and
O. V.
Prezhdo
,
J. Phys. Chem. B
114
,
13481
(
2010
).
14.
C.
Wei
and
D.
Srivastava
,
Phys. Rev. Lett.
91
,
235901
(
2003
).
15.
G.
Hummer
,
J. C.
Rasaiah
, and
J. P.
Noworyta
,
Nature (London)
414
,
188
(
2001
).
16.
C.
Peter
and
G.
Hummer
,
Biophys. J.
89
,
2222
(
2005
).
17.
H.
Liu
,
S.
Murad
, and
C. J.
Jameson
,
J. Chem. Phys.
125
,
084713
(
2006
).
18.
D.
Lu
,
Y.
Li
,
U.
Ravaioli
, and
K.
Schulten
,
Phys. Rev. Lett.
95
,
246801
(
2005
).
19.
L.
Yang
and
S.
Garde
,
J. Chem. Phys.
126
,
084706
(
2007
).
20.
B.
Corry
,
J. Phys. Chem. B
112
,
1427
(
2008
).
21.
C.
Song
and
B.
Corry
,
J. Phys. Chem. B
113
,
7642
(
2009
).
22.
H.
Lu
,
X.
Zhou
,
F.
Wu
, and
Y.
Xu
,
J. Phys. Chem. B
112
,
16777
(
2008
).
23.
X.
Gong
,
J.
Li
,
K.
Xu
,
J.
Wang
, and
H.
Yang
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
1873
(
2010
).
24.
M.
Yu
,
H. H.
Funke
,
J. L.
Falconer
, and
R. D.
Noble
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
8285
(
2010
).
25.
T. A.
Beu
,
J. Chem. Phys.
132
,
164513
(
2010
).
26.
T. A.
Hilder
,
D.
Gordon
, and
S.-H.
Chung
,
Biophys. J.
99
,
1734
(
2010
).
27.
J. J.
Cannon
,
D.
Tang
,
N.
Hur
, and
D.
Kim
,
J. Phys. Chem. B
114
,
12252
(
2010
).
28.
Q.
Shao
,
L.
Huang
,
J.
Zhou
,
L.
Lu
,
L.
Zhang
,
X.
Lu
,
S.
Jiang
,
K. E.
Gubbins
, and
W.
Shen
,
Phys. Chem. Chem. Phys.
10
,
1896
(
2008
).
29.
A.
Izadi-Najafabadi
,
D. N.
Futaba
,
S.
Iijima
, and
K.
Hata
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
18017
(
2010
).
30.
C.
Dellago
,
M. M.
Naor
, and
G.
Hummer
,
Phys. Rev. Lett.
90
,
105902
(
2003
).
31.
D. J.
Mann
and
M. D.
Halls
,
Phys. Rev. Lett.
90
,
195503
(
2003
).
32.
Z.
Cao
,
Y.
Peng
,
T.
Yan
,
S.
Li
,
A.
Li
, and
G. A.
Voth
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
11395
(
2010
).
33.
A.
Waghe
,
J. C.
Rasaiah
, and
G.
Hummer
,
J. Chem. Phys.
137
,
044709
(
2012
).
34.
G. M.
Preston
,
T. P.
Carroll
,
W. B.
Guggino
, and
P.
Agre
,
Science
256
,
385
(
1992
).
35.
D. A.
Doyle
,
J. M.
Cabral
,
R. A.
Pfuetzner
,
A.
Kuo
,
J. M.
Gulbis
,
S. L.
Cohen
,
B. T.
Chait
, and
R.
MacKinnon
,
Science
280
,
69
(
1998
).
36.
B. L.
de Groot
and
H.
Grumbmüller
,
Science
294
,
2353
(
2001
).
37.
E.
Tajkhorshid
,
P.
Nollert
,
M. Ø.
Jensen
,
L. J. W.
Miercke
,
J.
O'Connell
,
R. M.
Stroud
, and
K.
Schulten
,
Science
296
,
525
(
2002
).
38.
N.
Chakrabarti
,
B.
Roux
, and
R.
Pomès
,
J. Mol. Biol.
343
,
493
(
2004
).
39.
J.
Åqvist
and
V.
Luzhkov
,
Nature (London)
404
,
881
(
2000
).
40.
L.
Guidoni
,
V.
Torre
, and
P.
Carloni
,
FEBS Lett.
477
,
37
(
2000
).
41.
S.
Bernèche
and
B.
Roux
,
Nature (London)
414
,
73
(
2001
).
42.
S.
Bernèche
and
B.
Roux
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
100
,
8644
(
2003
).
43.
S. Y.
Noskov
,
S.
Bernèche
, and
B.
Roux
,
Nature (London)
431
,
830
(
2004
).
44.
F.
Khalili-Araghi
,
E.
Tajkhorshid
, and
K.
Schulten
,
Biophys. J.
91
,
L72
(
2006
).
45.
C.
Domene
,
S.
Vemparala
,
S.
Furini
,
K.
Sharp
, and
M. L.
Klein
,
J. Am. Chem. Soc.
130
,
3389
(
2008
).
46.
S.
Furini
and
C.
Domene
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
106
,
16074
(
2009
).
47.
M. Ø.
Jensen
,
D. W.
Borhani
,
K.
Lindorff-Larsen
,
P.
Maragakis
,
V.
Jogini
,
M. P.
Eastwood
,
R. O.
Dror
, and
D. E.
Shaw
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
107
,
5833
(
2010
).
48.
W.
Treptow
and
M. L.
Klein
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
8145
(
2010
).
49.
B.
Egwolf
and
B.
Roux
,
J. Mol. Biol.
401
,
831
(
2010
).
50.
L.
Delemotte
,
M.
Tarek
,
M. L.
Klein
,
C.
Amaral
, and
W.
Treptow
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
108
,
6109
(
2011
).
51.
M. Ø.
Jensen
,
V.
Jogini
,
M. P.
Eastwood
, and
D. E.
Shaw
,
J. Gen. Physiol.
141
,
619
(
2013
).
52.
P. S.
Crozier
,
R. L.
Rowley
,
N. B.
Holladay
,
D.
Henderson
, and
D. D.
Busath
,
Phys. Rev. Lett.
86
,
2467
(
2001
).
53.
M. L.
Brewer
,
U. W.
Schmitt
, and
G. A.
Voth
,
Biophys. J.
80
,
1691
(
2001
).
54.
O.
Beckstein
and
M. S. P.
Sansom
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
100
,
7063
(
2003
).
55.
J.
Dzubiella
,
R. J.
Allen
, and
J. P.
Hansen
,
J. Chem. Phys.
120
,
5001
(
2004
).
56.
S.
Joseph
,
R. J.
Mashl
,
E.
Jakobsson
, and
N. R.
Aluru
,
Nano Lett.
3
,
1399
(
2003
).
57.
F.
Zhu
and
K.
Schulten
,
Biophys. J.
85
,
236
(
2003
).
58.
C. F.
Lopez
,
S. O.
Nielsen
,
P. B.
Moore
, and
M. L.
Klein
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
101
,
4431
(
2004
).
59.
T.
Sumikama
,
S.
Saito
, and
I.
Ohmine
,
J. Phys. Chem. B
110
,
20671
(
2006
).
60.
W. L.
Jorgensen
,
J.
Chandrasekhar
,
J. D.
Madura
,
R. W.
Impey
, and
M. L.
Klein
,
J. Chem. Phys.
79
,
926
(
1983
).
61.
W. D.
Cornell
,
P.
Cieplak
,
C. I.
Bayly
,
I. R.
Gould
,
K. M.
Merz
, Jr.
,
D. M.
Ferguson
,
D. C.
Spellmeyer
,
T.
Fox
,
J. W.
Caldwell
, and
P. A.
Kollman
,
J. Am. Chem. Soc.
117
,
5179
(
1995
).
62.
H. J. C.
Berendsen
,
J. P. M.
Postma
,
W. F.
van Gunsteren
,
A.
DiNola
, and
J. R.
Haak
,
J. Chem. Phys.
81
,
3684
(
1984
).
63.
J. P.
Ryckaert
,
G.
Ciccotti
, and
H. J. C.
Berendsen
,
J. Comput. Phys.
23
,
327
(
1977
).
64.
U.
Essmann
,
L.
Parera
,
M. L.
Berkowitz
,
T.
Darden
,
H.
Lee
, and
J. G.
Pedersen
,
J. Chem. Phys.
103
,
8577
(
1995
).
65.
L.
Delemotte
,
M. L.
Klein
, and
M.
Tarek
,
Front. Pharmacol.
3
,
97
(
2012
).
67.
A. K.
Ballard
and
C.
Dellago
,
J. Phys. Chem. B
116
,
13490
(
2012
).
68.
M. Ø.
Jensen
,
S.
Park
,
E.
Tajkhorshid
, and
K.
Schulten
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
99
,
6731
(
2002
).
69.
See supplementary material at http://dx.doi.org/10.1063/1.4827088 for movies S1 and S2.
70.
G.
Portella
,
J. S.
Hub
,
M. D.
Vesper
, and
B. L.
de Groot
,
Biophys. J.
95
,
2275
(
2008
).
71.
T. W.
Allen
,
O. S.
Andersen
, and
B.
Roux
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
101
,
117
(
2004
).
72.
P. G.
Bolhuis
,
D.
Chandler
,
C.
Dellago
, and
P. L.
Geissler
,
Annu. Rev. Phys. Chem.
53
,
291
(
2002
).
73.
R.
Kubo
,
M.
Toda
, and
N.
Hashitsume
,
Statistical Physics II: Nonequilibrium Statistical Mechanics
(
Springer-Verlag
,
New York
,
1992
), p.
61
.
74.
A. L.
Hodgkin
and
R. D.
Keynes
,
J. Physiol.
128
,
61
(
1955
).
75.
C.
Miller
,
Nature (London)
414
,
23
(
2001
).
76.
P. H. A.
Nelson
,
J. Chem. Phys.
134
,
165102
(
2011
).
77.
M. L.
Zeidel
,
S. V.
Ambudkar
,
B. L.
Smith
, and
P.
Agre
,
Biochemistry
31
,
7436
(
1992
).
78.
O. S.
Andersen
,
R. E.
Koeppe
 II
, and
B.
Roux
,
IEEE Trans. Nanobiosci.
4
,
10
(
2005
).
79.
H.
Yu
and
B.
Roux
,
Biophys. J.
97
,
L15
(
2009
).
80.
B.
Corry
and
M.
Thomas
,
J. Am. Chem. Soc.
134
,
1840
(
2012
).
81.
S.
Patel
,
J. E.
Davis
, and
B. A.
Bauer
,
J. Am. Chem. Soc.
131
,
13890
(
2009
).
82.
D.
Bucher
and
S.
Kuyucak
,
Chem. Phys. Lett.
477
,
207
(
2009
).

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.