We present the theoretical description and experimental demonstration of a zero-quantum stochastic dipolar recoupling (ZQ-SDR) technique for solid state nuclear magnetic resonance (NMR) studies of 13C-labeled molecules, including proteins, under magic-angle spinning (MAS). The ZQ-SDR technique combines zero-quantum recoupling pulse sequence blocks with randomly varying chemical shift precession periods to create randomly amplitude- and phase-modulated effective homonuclear magnetic dipole-dipole couplings. To a good approximation, couplings between different 13C spin pairs become uncorrelated under ZQ-SDR, leading to spin dynamics (averaged over many repetitions of the ZQ-SDR sequence) that are fully described by an orientation-dependent N × N polarization transfer rate matrix for an N-spin system, with rates that are inversely proportional to the sixth power of internuclear distances. Suppression of polarization transfers due to non-commutivity of pairwise couplings (i.e., dipolar truncation) does not occur under ZQ-SDR, as we show both analytically and numerically. Experimental demonstrations are reported for uniformly 13C-labeled L-valine powder (at 14.1 T and 28.00 kHz MAS), uniformly 13C-labeled protein GB1 in microcrystalline form (at 17.6 T and 40.00 kHz MAS), and partially labeled 13C-labeled protein GB1 (at 14.1 T and 40.00 kHz MAS). The experimental results verify that spin dynamics under ZQ-SDR are described accurately by rate matrices and suggest the utility of ZQ-SDR in structural studies of 13C-labeled solids.

1.
G. E.
Pake
,
J. Chem. Phys.
16
,
327
(
1948
).
2.
U.
Haeberlen
,
High Resolution NMR in Solids: Selective Averaging
(
Academic
,
New York
,
1976
), Vol. Supplement 1, Advances in Magnetic Resonance.
3.
B. H.
Meier
and
W. L.
Earl
,
J. Chem. Phys.
85
,
4905
(
1986
).
4.
T. G.
Oas
,
R. G.
Griffin
, and
M. H.
Levitt
,
J. Chem. Phys.
89
,
692
(
1988
).
5.
T.
Gullion
and
J.
Schaefer
,
J. Magn. Reson.
81
,
196
(
1989
).
6.
R.
Tycko
and
G.
Dabbagh
,
Chem. Phys. Lett.
173
,
461
(
1990
).
7.
T.
Gullion
and
S.
Vega
,
Chem. Phys. Lett.
194
,
423
(
1992
).
8.
D. M.
Gregory
,
D. J.
Mitchell
,
J. A.
Stringer
,
S.
Kiihne
,
J. C.
Shiels
,
J.
Callahan
,
M. A.
Mehta
, and
G. P.
Drobny
,
Chem. Phys. Lett.
246
,
654
(
1995
).
9.
Y. K.
Lee
,
N. D.
Kurur
,
M.
Helmle
,
O. G.
Johannessen
,
N. C.
Nielsen
, and
M. H.
Levitt
,
Chem. Phys. Lett.
242
,
304
(
1995
).
10.
A. E.
Bennett
,
C. M.
Rienstra
,
J. M.
Griffiths
,
W. G.
Zhen
,
P. T.
Lansbury
, and
R. G.
Griffin
,
J. Chem. Phys.
108
,
9463
(
1998
).
11.
M.
Hohwy
,
H. J.
Jakobsen
,
M.
Eden
,
M. H.
Levitt
, and
N. C.
Nielsen
,
J. Chem. Phys.
108
,
2686
(
1998
).
12.
A.
Brinkmann
,
M.
Eden
, and
M. H.
Levitt
,
J. Chem. Phys.
112
,
8539
(
2000
).
13.
M.
Carravetta
,
M.
Eden
,
X.
Zhao
,
A.
Brinkmann
, and
M. H.
Levitt
,
Chem. Phys. Lett.
321
,
205
(
2000
).
14.
Y.
Ishii
,
J. Chem. Phys.
114
,
8473
(
2001
).
15.
R.
Tycko
,
J. Chem. Phys.
126
,
064506
(
2007
).
16.
A.
Grommek
,
B. H.
Meier
, and
M.
Ernst
,
Chem. Phys. Lett.
427
,
404
(
2006
).
17.
M. J.
Bayro
,
M.
Huber
,
R.
Ramachandran
,
T. C.
Davenport
,
B. H.
Meier
,
M.
Ernst
, and
R. G.
Griffin
,
J. Chem. Phys.
130
,
114506
(
2009
).
18.
Y.
Ishii
,
J. J.
Balbach
, and
R.
Tycko
,
Chem. Phys.
266
,
231
(
2001
).
19.
I.
Scholz
,
M.
Huber
,
T.
Manolikas
,
B. H.
Meier
, and
M.
Ernst
,
Chem. Phys. Lett.
460
,
278
(
2008
).
20.
M.
Weingarth
,
D. E.
Demco
,
G.
Bodenhausen
, and
P.
Tekely
,
Chem. Phys. Lett.
469
,
342
(
2009
).
21.
G.
De Paepe
,
J. R.
Lewandowski
,
A.
Loquet
,
A.
Bockmann
, and
R. G.
Griffin
,
J. Chem. Phys.
129
,
245101
(
2008
).
22.
C. R.
Morcombe
,
V.
Gaponenko
,
R. A.
Byrd
, and
K. W.
Zilm
,
J. Am. Chem. Soc.
126
,
7196
(
2004
).
23.
K.
Takegoshi
,
S.
Nakamura
, and
T.
Terao
,
Chem. Phys. Lett.
344
,
631
(
2001
).
24.
T.
Manolikas
,
T.
Herrmann
, and
B. H.
Meier
,
J. Am. Chem. Soc.
130
,
3959
(
2008
).
25.
F.
Castellani
,
B. J.
van Rossum
,
A.
Diehl
,
K.
Rehbein
, and
H.
Oschkinat
,
Biochemistry
42
,
11476
(
2003
).
26.
K.
Takegoshi
,
K.
Nomura
, and
T.
Terao
,
J. Magn. Reson.
127
,
206
(
1997
).
27.
I.
Marin-Montesinos
,
G.
Mollica
,
M.
Carravetta
,
A.
Gansmuller
,
G.
Pilelo
,
M.
Bechmann
,
A.
Sebald
, and
M. H.
Levitt
,
Chem. Phys. Lett.
432
,
572
(
2006
).
28.
L. A.
Straaso
,
M.
Bjerring
,
N.
Khaneja
, and
N. C.
Nielsen
,
J. Chem. Phys.
130
,
225103
(
2009
).
29.
N.
Khaneja
and
N. C.
Nielsen
,
J. Chem. Phys.
128
,
015103
(
2008
).
30.
K. N.
Hu
and
R.
Tycko
,
J. Chem. Phys.
131
,
045101
(
2009
).
31.
A. K.
Paravastu
and
R.
Tycko
,
J. Chem. Phys.
124
,
194303
(
2006
).
32.
Y.
Mou
and
J. C. C.
Chan
,
Chem. Phys. Lett.
419
,
144
(
2006
).
33.
K.
Nomura
,
K.
Takegoshi
,
T.
Terao
,
K.
Uchida
, and
M.
Kainosho
,
J. Biomol. NMR
17
,
111
(
2000
).
34.
R.
Tycko
,
J. Phys. Chem. B
112
,
6114
(
2008
).
36.
L. A.
Straaso
and
N. C.
Nielsen
,
J. Chem. Phys.
133
,
064501
(
2010
).
37.
A. M.
Gronenborn
,
D. R.
Filpula
,
N. Z.
Essig
,
A.
Achari
,
M.
Whitlow
,
P. T.
Wingfield
, and
G. M.
Clore
,
Science
253
,
657
(
1991
).
38.
See supplementary material at http://dx.doi.org/10.1063/1.4749258 for Figures S1-S5.
39.
A. E.
Bennett
,
C. M.
Rienstra
,
M.
Auger
,
K. V.
Lakshmi
, and
R. G.
Griffin
,
J. Chem. Phys.
103
,
6951
(
1995
).
40.
T.
Gullion
,
D. B.
Baker
, and
M. S.
Conradi
,
J. Magn. Reson.
89
,
479
(
1990
).
41.
F.
Delaglio
,
S.
Grzesiek
,
G. W.
Vuister
,
G.
Zhu
,
J.
Pfeifer
, and
A.
Bax
,
J. Biomol. NMR
6
,
277
(
1995
).
42.
H. L. F.
Schmidt
,
L. J.
Sperling
,
Y. G.
Gao
,
B. J.
Wylie
,
J. M.
Boettcher
,
S. R.
Wilson
, and
C. A.
Rienstra
,
J. Phys. Chem. B
111
,
14362
(
2007
).
43.
W. T.
Franks
,
B. J.
Wylie
,
H. L. F.
Schmidt
,
A. J.
Nieuwkoop
,
R. M.
Mayrhofer
,
G. J.
Shah
,
D. T.
Graesser
, and
C. M.
Rienstra
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
105
,
4621
(
2008
).
44.
A. J.
Nieuwkoop
,
B. J.
Wylie
,
W. T.
Franks
,
G. J.
Shah
, and
C. M.
Rienstra
,
J. Chem. Phys.
131
,
095101
(
2009
).
45.
P. S.
Nadaud
,
I.
Sengupta
,
J. J.
Helmus
, and
C. P.
Jaroniec
,
J. Biomol. NMR
51
,
293
(
2011
).
46.
B. J.
Wylie
,
L. J.
Sperling
,
A. J.
Nieuwkoop
,
W. T.
Franks
,
E.
Oldfield
, and
C. M.
Rienstra
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
108
,
16974
(
2011
).
47.
K. N.
Hu
,
W.
Qiang
,
G. A.
Bermejo
,
C. D.
Schwieters
, and
R.
Tycko
,
J. Magn. Reson.
218
,
115
(
2012
).
48.
W. T.
Franks
,
B. J.
Wylie
,
S. A.
Stellfox
, and
C. M.
Rienstra
,
J. Am. Chem. Soc.
128
,
3154
(
2006
).
49.
D. M.
LeMaster
and
D. M.
Kushlan
,
J. Am. Chem. Soc.
118
,
9255
(
1996
).
50.
M.
Hong
and
K.
Jakes
,
J. Biomol. NMR
14
,
71
(
1999
).
51.
V. A.
Higman
,
J.
Flinders
,
M.
Hiller
,
S.
Jehle
,
S.
Markovic
,
S.
Fiedler
,
B. J.
van Rossum
, and
H.
Oschkinat
,
J. Biomol. NMR
44
,
245
(
2009
).
52.
H.
Van Melckebeke
,
C.
Wasmer
,
A.
Lange
,
A. B.
Eiso
,
A.
Loquet
,
A.
Bockmann
, and
B. H.
Meier
,
J. Am. Chem. Soc.
132
,
13765
(
2010
).
53.
M. J.
Bayro
,
R.
Ramachandran
,
M. A.
Caporini
,
M. T.
Eddy
, and
R. G.
Griffin
,
J. Chem. Phys.
128
,
052321
(
2008
).
54.
R.
Tycko
and
Y.
Ishii
,
J. Am. Chem. Soc.
125
,
6606
(
2003
).
55.
A.
Lange
,
K.
Seidel
,
L.
Verdier
,
S.
Luca
, and
M.
Baldus
,
J. Am. Chem. Soc.
125
,
12640
(
2003
).
56.
A.
Lange
,
S.
Luca
, and
M.
Baldus
,
J. Am. Chem. Soc.
124
,
9704
(
2002
).

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.