Electric pulse driven membrane poration finds applications in the fields of biomedical engineering and drug/gene delivery. Here we focus on nanosecond, high-intensity electroporation and probe the role of pulse shape (e.g., monopolar-vs-bipolar), multiple electrode scenarios, and serial-versus-simultaneous pulsing, based on a three-dimensional time-dependent continuum model in a systematic fashion. Our results indicate that monopolar pulsing always leads to higher and stronger cellular uptake. This prediction is in agreement with experimental reports and observations. It is also demonstrated that multi-pronged electrode configurations influence and increase the degree of cellular uptake.
References
1.
E.
Neumann
and K.
Rosenheck
, J. Membr. Biol.
10
, 279
(1972
).2.
3.
T. Y.
Tsong
, Biophys. J.
60
, 297
(1991
).4.
J. C.
Weaver
and Y. A.
Chizmadzhev
, Bioelectrochem. Bioenerg.
41
, 135
(1996
).5.
I. G.
Abidor
, V. B.
Arakelian
, Y.
Chemomordik
, A.
Chizmadzhev
, V. F.
Pastushenko
, and M. R.
Tarasevich
, Bioelectrochem. Bioenerg.
6
, 37
(1979
).6.
S. H.
Meglic
and T.
Kotnick
, “Electroporation-based applications in biotechnology
,” in Handbook of Electroporation
, edited by D.
Miclavcic
(Springer International Publishing
, Cham, Switzerland
, 2016
).7.
8.
9.
K. H.
Schoenbach
, R. P.
Joshi
, J.
Kolb
, N.
Chen
, M.
Stacey
, P.
Blackmore
, E. S.
Buescher
, and S. J.
Beebe
, Proc. IEEE
92
, 1122
(2004
).10.
R.
Nuccitelli
, J. C.
Berridge
, Z.
Mallon
, M.
Kreis
, B.
Athos
, and P.
Nuccitelli
, “Nanoelectroablation of murine tumors triggers a CD8-dependent inhibition of secondary tumor growth
,” PLoS One
10
, e0134364
(2015
).11.
T. B.
Napotnik
, M.
Reberšek
, P. T.
Vernier
, B.
Mali
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
110
, 1
(2016
).12.
S. J.
Beebe
, P. F.
Blackmore
, J.
White
, R. P.
Joshi
, and K. H.
Schoenbach
, Physiol. Meas.
25
, 1077
(2004
).13.
P. T.
Vernier
, Y.
Sun
, L.
Marcu
, S.
Salemi
, C. M.
Craft
, and M. A.
Gundersen
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
310
, 286
(2003
).14.
R.
Nuccitelli
, U.
Pliquett
, X.
Chen
, W.
Ford
, R. J.
Swanson
, S. J.
Beebe
, J. F.
Kolb
, and K. H.
Schoenbach
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
343
, 351
(2006
).15.
R.
Nuccitelli
, R.
Wood
, M.
Kreis
, B.
Athos
, J.
Huynh
, K.
Liu
, P.
Nuccitelli
, and E. H.
Epstein
, Exp. Dermatol.
23
, 135
(2014
).16.
R. P.
Joshi
, A.
Mishra
, J.
Song
, A.
Pakhomov
, and K. H.
Schoenbach
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
55
, 1391
(2008
).17.
K. H.
Schoenbach
, B.
Hargrave
, R. P.
Joshi
, J. F.
Kolb
, R.
Nuccitelli
, C.
Osgood
, A.
Pakhomov
, M.
Stacey
, R. J.
Swanson
, J.
White
, S.
Xiao
, J.
Zhang
, S. J.
Beebe
, P. F.
Blackmore
, and E. S.
Buescher
, IEEE Trans. Dielectr. Electr. Insul.
14
, 1088
(2007
).18.
N.
Jourabchi
, K.
Beroukhim
, B. A.
Tafti
, S. T.
Kee
, and E. W.
Lee
, Gastrointest. Intervention
3
, 8
(2014
).19.
M.
Ahmed
, C. L.
Brace
, F. T.
Lee
, Jr., and S. N.
Goldberg
, Radiology
258
, 351
(2011
).20.
D.
Miklavčič
, B.
Mali
, B.
Kos
, R.
Heller
, and G.
Serša
, Biomed. Eng. Online
13
, 29
(2014
).21.
G.
Schmidt
, I.
Juhasz-Böss
, E.-F.
Solomayer
, and D.
Herr
, Geburtshilfe Frauenheilkd.
74
, 557
(2014
);
[PubMed]
22.
G. L.
Prasanna
and T.
Panda
, Bioprocess Eng.
16
, 261
(1997
).23.
K. H.
Schoenbach
, S. J.
Beebe
, and E. S.
Buescher
, Bioelectromagnetics
22
, 440
(2001
).24.
J.
Teissie
, N.
Eynard
, B.
Gabriel
, and M. P.
Rols
, Adv. Drug Delivery Rev.
35
, 3
(1999
).25.
T. S.
Santra
, P.-C.
Wang
, and F. G.
Tseng
, “Electroporation based drug delivery and its applications
,” in Advances in Micro/Nano Electromechanical Systems and Fabrication Technologies
, edited by K.
Takahata
(InTech Publishers
, London, UK
, 2013
).26.
K.
Kinosita
, Jr., I.
Ashikawa
, N.
Saita
, H.
Yoshimura
, H.
Itoh
, K.
Nagayama
, and A.
Ikegami
, Biophys. J.
53
, 1015
(1988
).27.
M.
Hibino
, H.
Itoh
, and K.
Kinosita
, Jr., Biophys. J.
64
, 1789
(1993
).28.
G.
Pucihar
, T.
Kotnik
, D.
Miklavčič
, and J.
Teissié
, Biophys. J.
95
, 2837
(2008
).29.
M. M.
Sadik
, M.
Yu
, M.
Zheng
, J. D.
Zahn
, J. W.
Shan
, D. I.
Shreiber
, and H.
Lin
, Biophys. J.
106
, 801
(2014
).30.
K. H.
Schoenbach
, A. G.
Pakhomov
, I.
Semenov
, S.
Xiao
, O. N.
Pakhomova
, and B. L.
Ibey
, Bioelectrochemistry
103
, 44
(2015
).31.
R. A.
Gilbert
, M. J.
Jaroszeski
, and R.
Heller
, Biochim. Biophys.
1334
, 9
(1997
).32.
H.
Garner
, G. A.
Hofmann
, S. B.
Dev
, and G. S.
Nanda
, IEEE Eng. Med. Biol. Mag.
15
, 124
(1996
).33.
H.
Garner
, E.
Tekle
, R. D.
Astumian
, and P. B.
Chock
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
88
, 4230
(1991
).34.
J.
Teissie
and M. P.
Rols
, Biophys. J.
65
, 409
(1993
).35.
T.
Kotnik
, L. M.
Mir
, K.
Flisar
, M.
Puc
, and D.
Miklavcic
, Bioelectrochemistry
54
, 83
(2001
).36.
T.
Kotnik
, G.
Pucihar
, M.
Rebersek
, D.
Miklavcic
, and L. M.
Mir
, “Role of pulse shape in cell membrane electropermeabilization
,” Biochim. Biophys. Acta
1614
, 193
–200
(2003
).37.
C.
Faurie
, M.
Rebersek
, M.
Golzio
, M.
Kanduser
, J.-M.
Escoffre
, M.
Pavlin
, J.
Teissie
, D.
Miklavcic
, and M.-P.
Rols
, “Electro-mediated gene transfer and expression are controlled by the life-time of DNA/membrane complex formation
,” J. Gene Med.
12
, 117
–125
(2010
).38.
B. L.
Ibey
, J. C.
Ullery
, O. N.
Pakhomova
, C. C.
Roth
, I.
Semenov
, H. T.
Beier
, M.
Tarango
, S.
Xiao
, K. H.
Schoenbach
, and A. G.
Pakhomov
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
443
, 568
(2014
).39.
A. G.
Pakhomov
, I.
Semenov
, S.
Xiao
, O. N.
Pakhomova
, B.
Gregory
, K. H.
Schoenbach
, J. C.
Ullery
, H. T.
Beier
, S. R.
Rajulapati
, and B. L.
Ibey
, Cell. Mol. Life Sci.
71
, 4431
(2014
).40.
I.
Daskalov
, N.
Mudrov
, and E.
Peycheva
, IEEE Eng. Med. Biol. Mag.
18
, 62
(1999
).41.
M. B.
Sano
, C. B.
Arena
, K. R.
Bittleman
, M. R.
DeWitt
, H. J.
Cho
, C. S.
Szot
, D.
Saur
, J. M.
Cissel
, J.
Robertson
, Y. W.
Lee
, and R. V.
Davalos
, Sci. Rep.
5
, 14999
(2015
).42.
D.
Miklavcic
, K.
Beravs
, D.
Semrov
, M.
Cemazar
, F.
Demsar
, and G.
Sersa
, Biophys. J.
74
, 2152
(1998
).43.
K.
Brandinsky
and I.
Daskalov
, Bioelectrochem. Bioenerg.
48
, 201
(1999
).44.
R. P.
Joshi
and Q.
Hu
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
58
, 2860
(2011
).45.
Q.
Hu
and R. P.
Joshi
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
56
, 1617
(2009
).46.
S. B.
Dev
, D.
Dhar
, and W.
Krassowska
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
50
, 1296
(2003
).47.
R. P.
Joshi
and K. H.
Schoenbach
, “Electric fields in biological cells and membranes
,” in Electromagnetic Fields in Biological Systems
(CRC Press
, New York
), pp. 71
–114
.48.
R. P.
Joshi
, Q.
Hu
, and K. H.
Schoenbach
, IEEE Trans. Plasma Sci.
32
, 1677
(2004
).49.
J. C.
Neu
and W.
Krassowska
, Phys. Rev. E
59
, 3471
(1999
).50.
A.
Barnett
and J. C.
Weaver
, Bioelectrochem. Bioenerg.
25
, 163
(1991
).51.
52.
S. A.
Freeman
, M. A.
Wang
, and J. C.
Weaver
, Biophys. J.
67
, 42
(1994
).53.
R. W.
Glaser
, S. L.
Leikin
, L. V.
Chernomordik
, V. F.
Pastushenko
, and A. I.
Sokirko
, Biochim. Biophys. Acta
940
, 275
(1988
).54.
R. P.
Joshi
, Q.
Hu
, R.
Aly
, K. H.
Schoenbach
, and H. P.
Hjalmarson
, Phys. Rev. E
64
, 11913
(2001
).55.
J. C.
Weaver
, personal communication (2016).56.
W.
Frey
, J. A.
White
, R. O.
Price
, P. F.
Blackmore
, R. P.
Joshi
, R.
Nuccitelli
, S. J.
Beebe
, K. H.
Schoenbach
, and J.
Kolb
, Biophys. J.
90
, 3608
(2006
).57.
E. C.
Gianulis
, J.
Lee
, C.
Jiang
, S.
Xiao
, B. L.
Ibey
, and A. G.
Pakhomov
, Sci. Rep.
5
, 13818
(2015
).58.
C. C.
Roth
, R. A.
Barnes
, Jr., B. L.
Ibey
, H. T.
Beier
, L. C.
Mimun
, S. M.
Maswadi
, M.
Shadaram
, and R. D.
Glickman
, Sci. Rep.
5
, 15063
(2015
).59.
M. B.
Sano
, C. B.
Arena
, M. R.
DeWitt
, D.
Saur
, and R. V.
Davalos
, Bioelectrochemistry
100
, 69
(2014
).60.
J.
Song
, A. L.
Garner
, and R. P.
Joshi
, Phys. Rev. Appl.
7
, 024003
(2017
).61.
R. P.
Joshi
and Q.
Hu
, Med. Biol. Eng. Comput.
48
, 837
(2010
).62.
T. R.
Gowrishankar
and J. C.
Weaver
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
349
, 643
(2006
).63.
Q.
Hu
, Z.
Zhang
, H.
Qiu
, M. G.
Kong
, and R. P.
Joshi
, Phys. Rev. E
87
, 032704
(2013
).64.
Z. A.
Levine
and P. T.
Vernier
, J. Membr. Biol.
236
, 27
(2010
).65.
W. F.
Bennett
, N.
Sapay
, and D. P.
Tieleman
, Biophys J.
106
, 210
(2014
).© 2017 Author(s).
2017
Author(s)
You do not currently have access to this content.
