Electroporation is being successfully used in biology, medicine, food processing, and biotechnology, and in some environmental applications. Recent applications also include in addition to classical electroporation, where cells are exposed to micro- or milliseconds long pulses, exposures to extremely short nanosecond pulses, i.e., high-frequency electroporation. Electric pulses are applied to cells in different structural configurations ranging from suspended cells to cells in tissues. Understanding electroporation of cells in tissues and other complex environments is a key to its successful use and optimization in various applications. Thus, explanation will be provided theoretically/numerically with relation to experimental observations by scaling our understanding of electroporation from the molecular level of the cell membrane up to the tissue level.
References
1.
R.
Stämpfli
, An. Acad. Bras. Cienc.
30
, 57
(1958
).2.
H. G.
Coster
, Biophys. J.
5
, 669
(1965
).3.
E.
Neumann
and K.
Rosenheck
, J. Membr. Biol.
10
, 279
(1972
).4.
K.
Kinosita
and T. Y.
Tsong
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
74
, 1923
(1977
).5.
K.
Kinosita
and T. Y.
Tsong
, Biochim. Biophys. Acta
471
, 227
(1977
).6.
I. G.
Abidor
, V. B.
Arakelyan
, L. V.
Chernomordik
, Y. A.
Chizmadzhev
, V. F.
Pastushenko
, and M. R.
Tarasevich
, Bioelectrochem. Bioenerg.
6
, 37
(1979
).7.
E.
Neumann
, M.
Schaefer-Ridder
, Y.
Wang
, and P. H.
Hofschneider
, EMBO J.
1
, 841
(1982
).8.
L. M.
Mir
, H.
Banoun
, and C.
Paoletti
, Exp. Cell Res.
175
, 15
(1988
).9.
J.-M.
Escoffre
, B.
Nikolova
, L.
Mallet
, J.
Henri
, C.
Favard
, M.
Golzio
, J.
Teissié
, I.
Tsoneva
, and M.-P.
Rols
, Curr. Gene Ther.
12
, 417
(2012
).10.
D.
Miklavčič
, B.
Mali
, B.
Kos
, R.
Heller
, and G.
Serša
, Biomed. Eng. OnLine
13
, 29
(2014
).11.
D.
Knorr
, M.
Geulen
, T.
Grahl
, and W.
Sitzmann
, Trends Food Sci. Technol.
5
, 71
(1994
).12.
S.
Mahnič-Kalamiza
, E.
Vorobiev
, and D.
Miklavčič
, J. Membr. Biol.
247
, 1279
(2014
).13.
K.
El Ouagari
, B.
Gabriel
, H.
Benoist
, and J.
Teissié
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1151
, 105
(1993
).14.
S.
Raffy
, C.
Lazdunski
, and J.
Teissié
, Mol. Membr. Biol.
21
, 237
(2004
).15.
U.
Zimmermann
, Biochim. Biophys. Acta
694
, 227
(1982
).16.
M.
Kandušer
and M.
Ušaj
, Expert Opin. Drug Deliv.
11
, 1885
(2014
).17.
A. C.
Saito
, T.
Ogura
, K.
Fujiwara
, S.
Murata
, and S. M.
Nomura
, PLoS One
9
, e106853
(2014
).18.
R.
Heller
and R. J.
Grasso
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1024
, 185
(1990
).19.
A.
Castro
, G.
Barbosacanovas
, and B.
Swanson
, J. Food Process. Preserv.
17
, 47
(1993
).20.
L.
Miller
, J.
Leor
, and B.
Rubinsky
, Technol. Cancer Res. Treat.
4
, 699
(2005
).21.
O. N.
Pakhomova
, B. W.
Gregory
, I.
Semenov
, and A. G.
Pakhomov
, PLoS One
8
, e70278
(2013
).22.
S. J.
Beebe
, N. M.
Sain
, and W.
Ren
, Cells
2
, 136
(2013
).23.
R.
Nuccitelli
, R.
Wood
, M.
Kreis
, B.
Athos
, J.
Huynh
, K.
Lui
, P.
Nuccitelli
, and E. H.
Epstein
, Jr., Exp. Dermatol.
23
, 135
(2014
).24.
P. T.
Vernier
, Y.
Sun
, L.
Marcu
, S.
Salemi
, C. M.
Craft
, and M. A.
Gundersen
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
310
, 286
(2003
).25.
J.
Zhang
, P. F.
Blackmore
, B. Y.
Hargrave
, S.
Xiao
, S. J.
Beebe
, and K. H.
Schoenbach
, Arch. Biochem. Biophys.
471
, 240
(2008
).26.
A. S.
Torres
, A.
Caiafa
, A. L.
Garner
, S.
Klopman
, N.
LaPlante
, C.
Morton
, K.
Conway
, A. D.
Michelson
, A. L.
Frelinger
, and V. B.
Neculaes
, J. Trauma Acute Care Surg.
77
, S94
(2014
).27.
N.
Grimi
, N.
Lebovka
, E.
Vorobiev
, and J.
Vaxelaire
, J. Texture Stud.
40
, 208
(2009
).28.
A.
Polak
, M.
Tarek
, M.
Tomšič
, J.
Valant
, N. P.
Ulrih
, A.
Jamnik
, P.
Kramar
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
100
, 18
(2014
).29.
T.
Kotnik
, W.
Frey
, M.
Sack
, S. H.
Meglič
, M.
Peterka
, and D.
Miklavčič
, Trends Biotechnol.
33
, 480
(2015
).30.
R.
Benz
, F.
Beckers
, and U.
Zimmermann
, J. Membr. Biol.
48
, 181
(1979
).31.
J.
Teissié
and T. Y.
Tsong
, Biochemistry (Moscow)
20
, 1548
(1981
).32.
H.
Aranda-Espinoza
, H.
Bermudez
, F. S.
Bates
, and D. E.
Discher
, Phys. Rev. Lett.
87
, 208301
(2001
).33.
D.
Miklavčič
, J. Membr. Biol.
245
, 591
(2012
).34.
M. L.
Yarmush
, A.
Golberg
, G.
Serša
, T.
Kotnik
, and D.
Miklavčič
, Annu. Rev. Biomed. Eng.
16
, 295
(2014
).35.
D. E.
Spratt
, E. A. G.
Spratt
, S.
Wu
, A.
DeRosa
, N. Y.
Lee
, M. E.
Lacouture
, and C. A.
Barker
, J. Clin. Oncol.
32
, 3144
(2014
).36.
L. M.
Mir
, Mol. Biotechnol.
43
, 167
(2009
).37.
K. E.
Broderick
and L. M.
Humeau
, Expert Rev. Vaccines
14
, 195
(2015
).38.
H. J.
Scheffer
, K.
Nielsen
, M. C.
de Jong
, A. A. J. M.
van Tilborg
, J. M.
Vieveen
, A. R. A.
Bouwman
, S.
Meijer
, C.
van Kuijk
, P. M. P.
van den Tol
, and M. R.
Meijerink
, J. Vasc. Interventional Radiol.
25
, 997
(2014
).39.
J.
Lavee
, G.
Onik
, P.
Mikus
, and B.
Rubinsky
, Heart Surg. Forum
10
, E162
(2007
).40.
K.
Neven
, V.
van Driel
, H.
van Wessel
, R.
van Es
, B.
du Pré
, P. A.
Doevendans
, and F.
Wittkampf
, Circ.: Arrhythmia Electrophysiol.
7
, 913
(2014
).41.
V. J. H. M.
van Driel
, K.
Neven
, H.
van Wessel
, A.
Vink
, P. A. F. M.
Doevendans
, and F. H. M.
Wittkampf
, HeartRhythm
12
, 1838
(2015
).42.
M.
Fincan
and P.
Dejmek
, J. Food Eng.
59
, 169
(2003
).43.
T.
McHugh
and S.
Toepfl
, Food Technol.
70
, 73
(2016
).44.
H.
Bouzrara
and E.
Vorobiev
, Int. Sugar J.
102
, 194
(2000
).45.
H.
Bluhm
and M.
Sack
, Electrotechnologies for Extraction from Food Plants and Biomaterials
(Springer
, New York
, 2009
), pp. 237
–269
.46.
H.
Mhemdi
, O.
Bals
, N.
Grimi
, and E.
Vorobiev
, Food Bioprocess Technol.
7
, 795
(2014
).47.
M.
Sack
, J.
Sigler
, S.
Frenzel
, C.
Eing
, J.
Arnold
, T.
Michelberger
, W.
Frey
, F.
Attmann
, L.
Stukenbrock
, and G.
Müller
, Food Eng. Rev.
2
, 147
(2010
).48.
X.
Yu
, O.
Bals
, N.
Grimi
, and E.
Vorobiev
, Ind. Crops Prod.
74
, 309
(2015
).49.
S.
Brianceau
, M.
Turk
, X.
Vitrac
, and E.
Vorobiev
, Innovative Food Sci. Emerging Technol.
29
, 2
(2015
).50.
M.
Pavlin
, M.
Kandušer
, M.
Reberšek
, G.
Pucihar
, F. X.
Hart
, R.
Magjarević
, and D.
Miklavčič
, Biophys. J.
88
, 4378
(2005
).51.
E. M.
Dunki-Jacobs
, P.
Philips
, and R. C. G.
Martin
II, J. Am. Coll. Surg.
218
, 179
(2014
).52.
K. A.
Riske
and R.
Dimova
, Biophys. J.
88
, 1143
(2005
).53.
J.
Voldman
, Annu. Rev. Biomed. Eng.
8
, 425
(2006
).54.
J.
Teissié
and T. Y.
Tsong
, J. Membr. Biol.
55
, 133
(1980
).55.
S. W. I.
Siu
and R. A.
Böckmann
, J. Struct. Biol.
157
, 545
(2007
).56.
F.
Maglietti
, S.
Michinski
, N.
Olaiz
, M.
Castro
, C.
Suárez
, and G.
Marshall
, PLoS One
8
, e80167
(2013
).57.
R.
Rodaite-Riseviciene
, R.
Saule
, V.
Snitka
, and G.
Saulis
, IEEE Trans. Plasma Sci.
42
, 249
(2014
).58.
D. E.
Chafai
, A.
Mehle
, A.
Tilmatine
, B.
Maouche
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
106
(Part B
), 249
(2015
).59.
U.
Zimmermann
, Reviews of Physiology, Biochemistry and Pharmacology
(Springer
, Berlin, Heidelberg
, 1986
), Vol. 105
, pp. 175
–256
.60.
J.
Teissié
, M.
Golzio
, and M.-P.
Rols
, Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj.
1724
, 270
(2005
).61.
K.
Kinosita
and T. Y.
Tsong
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
554
, 479
(1979
).62.
M.
Hibino
, M.
Shigemori
, H.
Itoh
, K.
Nagayama
, and K.
Kinosita
, Biophys. J.
59
, 209
(1991
).63.
M.
Hibino
, H.
Itoh
, and K.
Kinosita
, Biophys. J.
64
, 1789
(1993
).64.
W.
Frey
, J. A.
White
, R. O.
Price
, P. F.
Blackmore
, R. P.
Joshi
, R.
Nuccitelli
, S. J.
Beebe
, K. H.
Schoenbach
, and J. F.
Kolb
, Biophys. J.
90
, 3608
(2006
).65.
J. A.
White
, U.
Pliquett
, P. F.
Blackmore
, R. P.
Joshi
, K. H.
Schoenbach
, and J. F.
Kolb
, Eur. Biophys. J.
40
, 947
(2011
).66.
M.
Pavlin
, V.
Leben
, and D.
Miklavčič
, Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj.
1770
, 12
(2007
).67.
G.
Pucihar
, T.
Kotnik
, D.
Miklavčič
, and J.
Teissié
, Biophys. J.
95
, 2837
(2008
).68.
M. R.
Prausnitz
, J. D.
Corbett
, J. A.
Gimm
, D. E.
Golan
, R.
Langer
, and J. C.
Weaver
, Biophys. J.
68
, 1864
(1995
).69.
B.
Gabriel
and J.
Teissié
, Biophys. J.
76
, 2158
(1999
).70.
K.
Kinosita
and T. Y.
Tsong
, Nature
268
, 438
(1977
).71.
M. L.
Escande-Géraud
, M.-P.
Rols
, M. A.
Dupont
, N.
Gas
, and J.
Teissié
, Biochim. Biophys. Acta
939
, 247
(1988
).72.
A.
Lopez
, M.-P.
Rols
, and J.
Teissié
, Biochemistry (Moscow)
27
, 1222
(1988
).73.
M.-P.
Rols
and J.
Teissié
, Biophys. J.
58
, 1089
(1990
).74.
G.
Saulis
, M. S.
Venslauskas
, and J.
Naktinis
, J. Electroanal. Chem. Interfacial Electrochem.
321
, 1
(1991
).75.
M.-P.
Rols
and J.
Teissié
, Biophys. J.
75
, 1415
(1998
).76.
E.
Neumann
, K.
Toensing
, S.
Kakorin
, P.
Budde
, and J.
Frey
, Biophys. J.
74
, 98
(1998
).77.
A. G.
Pakhomov
, J. F.
Kolb
, J. A.
White
, R. P.
Joshi
, S.
Xiao
, and K. H.
Schoenbach
, Bioelectromagnetics
28
, 655
(2007
).78.
C. S.
Djuzenova
, U.
Zimmermann
, H.
Frank
, V. L.
Sukhorukov
, E.
Richter
, and G.
Fuhr
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1284
, 143
(1996
).79.
R.
Shirakashi
, V. L.
Sukhorukov
, I.
Tanasawa
, and U.
Zimmermann
, Int. J. Heat Mass Transfer
47
, 4517
(2004
).80.
M.
Kandušer
, M.
Šentjurc
, and D.
Miklavčič
, Eur. Biophys. J.
35
, 196
(2006
).81.
G.
Saulis
and R.
Saulė
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1818
, 3032
(2012
).82.
M.-P.
Rols
, P.
Femenia
, and J.
Teissié
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
208
, 26
(1995
).83.
B.
Gabriel
and J.
Teissié
, Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Res.
1266
, 171
(1995
).84.
R.
Lin
, D. C.
Chang
, and Y.-K.
Lee
, Biomed. Microdevices
13
, 1063
(2011
).85.
D.
Gross
, L. M.
Loew
, and W. W.
Webb
, Biophys. J.
50
, 339
(1986
).86.
T.
Kotnik
and G.
Pucihar
, in Advanced Electroporation Techniques in Biology and Medicine
, edited by A. G.
Pakhomov
, D.
Miklavčič
, and M. S.
Markov
(CRC Press
, Boca Raton
, 2010
), pp. 51
–70
.87.
B.
Gabriel
and J.
Teissié
, Biophys. J.
73
, 2630
(1997
).88.
T.
Kotnik
, G.
Pucihar
, and D.
Miklavčič
, J. Membr. Biol.
236
, 3
(2010
).89.
Z.
Lojewska
, D. L.
Farkas
, B.
Ehrenberg
, and L. M.
Loew
, Biophys. J.
56
, 121
(1989
).90.
T.
Kotnik
, F.
Bobanović
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochem. Bioenerg.
43
, 285
(1997
).91.
T.
Kotnik
and D.
Miklavčič
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
47
, 1074
(2000
).92.
T.
Kotnik
and D.
Miklavčič
, Biophys. J.
79
, 670
(2000
).93.
G.
Pucihar
, T.
Kotnik
, B.
Valič
, and D.
Miklavčič
, Ann. Biomed. Eng.
34
, 642
(2006
).94.
W.
Mehrle
, U.
Zimmermann
, and R.
Hampp
, FEBS Lett.
185
, 89
(1985
).95.
E.
Tekle
, R. D.
Astumian
, and P. B.
Chock
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
172
, 282
(1990
).96.
B. E.
Henslee
, A.
Morss
, X.
Hu
, G. P.
Lafyatis
, and L. J.
Lee
, Anal. Chem.
83
, 3998
(2011
).97.
S.
Sixou
and J.
Teissié
, Biochim. Biophys. Acta
1028
, 154
(1990
).98.
B.
Valič
, M.
Golzio
, M.
Pavlin
, A.
Schatz
, C.
Faurie
, B.
Gabriel
, J.
Teissié
, M.-P.
Rols
, and D.
Miklavčič
, Eur. Biophys. J.
32
, 519
(2003
).99.
R.
Susil
, D.
Šemrov
, and D.
Miklavčič
, Electro- Magnetobiol.
17
, 391
(1998
).100.
R.
Benz
and U.
Zimmermann
, Bioelectrochem. Bioenerg.
7
, 723
(1980
).101.
J.
Teissié
and M.-P.
Rols
, Biophys. J.
65
, 409
(1993
).102.
A. G.
Pakhomov
, E.
Gianulis
, P. T.
Vernier
, I.
Semenov
, S.
Xiao
, and O. N.
Pakhomova
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1848
, 958
(2015
).103.
L. H.
Wegner
, W.
Frey
, and A.
Silve
, Biophys. J.
108
, 1660
(2015
).104.
A. M.
Bowman
, O. M.
Nesin
, O. N.
Pakhomova
, and A. G.
Pakhomov
, J. Membr. Biol.
236
, 15
(2010
).105.
O. M.
Nesin
, O. N.
Pakhomova
, S.
Xiao
, and A. G.
Pakhomov
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1808
, 792
(2011
).106.
A. M.
Lebar
and D.
Miklavčič
, Radiol. Oncol.
35
, 193
(2001
).107.
Z.
Vasilkoski
, A. T.
Esser
, T. R.
Gowrishankar
, and J. C.
Weaver
, Phys. Rev. E
74
, 021904
(2006
).108.
M.
Čemazar
, T.
Jarm
, D.
Miklavčič
, A.
Maček-Lebar
, A.
Ihan
, N. A.
Kopitar
, and G.
Serša
, Electro- Magnetobiol.
17
, 263
(1998
).109.
U.
Zimmermann
, G.
Pilwat
, C.
Holzapfel
, and K.
Rosenheck
, J. Membr. Biol.
30
, 135
(1976
).110.
U.
Zimmermann
, M.
Groves
, H.
Schnabl
, and G.
Pilwat
, J. Membr. Biol.
52
, 37
(1980
).111.
L.
Towhidi
, T.
Kotnik
, G.
Pucihar
, S. M. P.
Firoozabadi
, H.
Mozdarani
, and D.
Miklavčič
, Electromagn. Biol. Med.
27
, 372
(2008
).112.
M.
Puc
, T.
Kotnik
, L. M.
Mir
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
60
, 1
(2003
).113.
M.
Ušaj
and M.
Kandušer
, J. Membr. Biol.
245
, 583
(2012
).114.
C. S.
Djuzenova
, V. L.
Sukhorukov
, G.
Klöck
, W. M.
Arnold
, and U.
Zimmermann
, Cytometry
15
, 35
(1994
).115.
U.
Zimmermann
, G.
Pilwat
, and F.
Riemann
, Biophys. J.
14
, 881
(1974
).116.
S.
Hojo
, K.
Shimizu
, H.
Yositake
, M.
Muraji
, H.
Tsujimoto
, and W.
Tatebe
, IEEE Trans. Nanobioscience
2
, 35
(2003
).117.
V. L.
Sukhorukov
, C. S.
Djuzenova
, H.
Frank
, W. M.
Arnold
, and U.
Zimmermann
, Cytometry
21
, 230
(1995
).118.
T.
Kotnik
and D.
Miklavčič
, Biophys. J.
90
, 480
(2006
).119.
K. H.
Schoenbach
, S. J.
Beebe
, and E. S.
Buescher
, Bioelectromagnetics
22
, 440
(2001
).120.
T. B.
Napotnik
, M.
Reberšek
, T.
Kotnik
, E.
Lebrasseur
, G.
Cabodevila
, and D.
Miklavčič
, Med. Biol. Eng. Comput.
48
, 407
(2010
).121.
K. H.
Schoenbach
and R. P.
Joshi
, Crit. Rev. Biomed. Eng.
38
, 255
(2010
).122.
T. B.
Napotnik
, M.
Reberšek
, P. T.
Vernier
, B.
Mali
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
110
, 1
(2016
).123.
L. V.
Chernomordik
, S. I.
Sukharev
, S. V.
Popov
, V. F.
Pastushenko
, A. V.
Sokirko
, I. G.
Abidor
, and Y. A.
Chizmadzhev
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
902
, 360
(1987
).124.
A. T.
Esser
, K. C.
Smith
, T. R.
Gowrishankar
, Z.
Vasilkoski
, and J. C.
Weaver
, Biophys. J.
98
, 2506
(2010
).125.
K. A.
DeBruin
and W.
Krassowska
, Biophys. J.
77
, 1213
(1999
).126.
T.
Kotnik
, D.
Miklavčič
, and L. M.
Mir
, Bioelectrochemistry
54
, 91
(2001
).127.
C.
Chen
, J. A.
Evans
, M. P.
Robinson
, S. W.
Smye
, and P.
O'Toole
, Phys. Med. Biol.
55
, 1219
(2010
).128.
L.
Towhidi
, S. M. P.
Firoozabadi
, H.
Mozdarani
, and D.
Miklavčič
, Radiol. Oncol.
46
, 119
(2012
).129.
Z.
Shankayi
, S. M. P.
Firoozabadi
, and M. G.
Mansurian
, Cell Biochem. Biophys.
65
, 211
(2013
).130.
V.
Novickij
, A.
Grainys
, J.
Švedienė
, S.
Markovskaja
, A.
Paškevičius
, and J.
Novickij
, Bioelectromagnetics
35
, 347
(2014
).131.
S.
Kranjc
, M.
Kranjc
, J.
Scancar
, J.
Jelenc
, G.
Sersa
, and D.
Miklavcic
, Radiol. Oncol.
50
, 39
(2016
).132.
S.
Xiao
, S.
Guo
, V.
Nesin
, R.
Heller
, and K. H.
Schoenbach
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
58
, 1239
(2011
).133.
F.
Guo
, C.
Yao
, C.
Bajracharya
, S.
Polisetty
, K. H.
Schoenbach
, and S.
Xiao
, Bioelectromagnetics
35
, 145
(2014
).134.
P. T.
Vernier
, Z. A.
Levine
, M.-C.
Ho
, S.
Xiao
, I.
Semenov
, and A. G.
Pakhomov
, J. Membr. Biol.
248
, 837
(2015
).135.
K. H.
Schoenbach
, S.
Xiao
, R. P.
Joshi
, J. T.
Camp
, T.
Heeren
, J. F.
Kolb
, and S. J.
Beebe
, IEEE Trans. Plasma Sci.
36
, 414
(2008
).136.
J. T.
Camp
, Y.
Jing
, J.
Zhuang
, J. F.
Kolb
, S. J.
Beebe
, J.
Song
, R. P.
Joshi
, S.
Xiao
, and K. H.
Schoenbach
, IEEE Trans. Plasma Sci.
40
, 2334
(2012
).137.
T.
Kotnik
and D.
Miklavčič
, Bioelectromagnetics
21
, 385
(2000
).138.
V. F.
Pastushenko
, Y. A.
Chizmadzhev
, and V. B.
Arakelyan
, Bioelectrochem. Bioenerg.
6
, 53
(1979
).139.
L. V.
Chernomordik
and I. G.
Abidor
, Bioelectrochem. Bioenerg.
7
, 617
(1980
).140.
R.
Benz
and U.
Zimmermann
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
640
, 169
(1981
).141.
R. W.
Glaser
, S. L.
Leikin
, L. V.
Chernomordik
, V. F.
Pastushenko
, and A. I.
Sokirko
, Biochim. Biophys. Acta
940
, 275
(1988
).142.
K. C.
Melikov
, V. A.
Frolov
, A.
Shcherbakov
, A. V.
Samsonov
, Y. A.
Chizmadzhev
, and L. V.
Chernomordik
, Biophys. J.
80
, 1829
(2001
).143.
M.
Szabo
and M. I.
Wallace
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1858
, 613
(2016
).144.
S.
Kakorin
, S. P.
Stoylov
, and E.
Neumann
, Biophys. Chem.
58
, 109
(1996
).145.
T.
Portet
and R.
Dimova
, Biophys. J.
99
, 3264
(2010
).146.
J. C.
Weaver
and Y. A.
Chizmadzhev
, Bioelectrochem. Bioenerg.
41
, 135
(1996
).147.
M.
Pavlin
, T.
Kotnik
, D.
Miklavčič
, P.
Kramar
, and A. M.
Lebar
, in Advances in Planar Lipid Bilayers and Liposomes
, edited by A. L.
Liu
(Academic Press
, 2008
), pp. 165
–226
.148.
D. C.
Chang
and T. S.
Reese
, Biophys. J.
58
, 1
(1990
).149.
D. P.
Tieleman
, BMC Biochem.
5
, 10
(2004
).150.
M.
Tarek
, Biophys. J.
88
, 4045
(2005
).151.
P. T.
Vernier
, Z. A.
Levine
, and M. A.
Gundersen
, Proc. IEEE
101
, 494
(2013
).152.
M.
Tarek
and L.
Delemotte
, in Advanced Electroporation Techniques in Biology and Medicine
, edited by A. G.
Pakhomov
, D.
Miklavčič
, and M. S.
Markov
(CRC Press
, Boca Raton
, 2010
).153.
A. A.
Gurtovenko
, J.
Anwar
, and I.
Vattulainen
, Chem. Rev.
110
, 6077
(2010
).154.
M. J.
Ziegler
and P. T.
Vernier
, J. Phys. Chem. B
112
, 13588
(2008
).155.
R. A.
Böckmann
, B. L.
de Groot
, S.
Kakorin
, E.
Neumann
, and H.
Grubmüller
, Biophys. J.
95
, 1837
(2008
).156.
L.
Delemotte
and M.
Tarek
, J. Membr. Biol.
245
, 531
(2012
).157.
Z. A.
Levine
and P. T.
Vernier
, J. Membr. Biol.
236
, 27
(2010
).158.
F.
Dehez
, L.
Delemotte
, P.
Kramar
, D.
Miklavčič
, and M.
Tarek
, J. Phys. Chem. C
118
, 6752
(2014
).159.
A. A.
Gurtovenko
and I.
Vattulainen
, Biophys. J.
92
, 1878
(2007
).160.
M.-C.
Ho
, M.
Casciola
, Z. A.
Levine
, and P. T.
Vernier
, J. Phys. Chem. B
117
, 11633
(2013
).161.
A. A.
Gurtovenko
and I.
Vattulainen
, J. Am. Chem. Soc.
127
, 17570
(2005
).162.
A. A.
Gurtovenko
and I.
Vattulainen
, in Biomembranes Frontiers
, edited by R.
Faller
, M. L.
Longo
, S. H.
Risbud
, and T.
Jue
(Humana Press
, 2009
), pp. 121
–139
.163.
M.
Tokman
, J. H.
Lee
, Z. A.
Levine
, M.-C.
Ho
, M. E.
Colvin
, and P. T.
Vernier
, PLoS One
8
, e61111
(2013
).164.
Q.
Hu
, Z.
Zhang
, H.
Qiu
, M. G.
Kong
, and R. P.
Joshi
, Phys. Rev. E
87
, 032704
(2013
).165.
S. K.
Kandasamy
and R. G.
Larson
, J. Chem. Phys.
125
, 074901
(2006
).166.
A.
Polak
, D.
Bonhenry
, F.
Dehez
, P.
Kramar
, D.
Miklavčič
, and M.
Tarek
, J. Membr. Biol.
246
, 843
(2013
).167.
A. A.
Gurtovenko
and A. S.
Lyulina
, J. Phys. Chem. B
118
, 9909
(2014
).168.
M.
Breton
, L.
Delemotte
, A.
Silve
, L. M.
Mir
, and M.
Tarek
, J. Am. Chem. Soc.
134
, 13938
(2012
).169.
M. L.
Fernández
, G.
Marshall
, F.
Sagués
, and R.
Reigada
, J. Phys. Chem. B
114
, 6855
(2010
).170.
M.
Casciola
, D.
Bonhenry
, M.
Liberti
, F.
Apollonio
, and M.
Tarek
, Bioelectrochemistry
100
, 11
(2014
).171.
T. J.
Piggot
, D. A.
Holdbrook
, and S.
Khalid
, J. Phys. Chem. B
115
, 13381
(2011
).172.
Z. A.
Levine
and P. T.
Vernier
, J. Membr. Biol.
245
, 599
(2012
).173.
R.
Reigada
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1838
, 814
(2014
).174.
J.
Teissié
and C.
Ramos
, Biophys. J.
74
, 1889
(1998
).175.
T.
Kotnik
, G.
Pucihar
, M.
Reberšek
, D.
Miklavčič
, and L. M.
Mir
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1614
, 193
(2003
).176.
M. R.
Prausnitz
, B. S.
Lau
, C. D.
Milano
, S.
Conner
, R.
Langer
, and J. C.
Weaver
, Biophys. J.
65
, 414
(1993
).177.
M. R.
Prausnitz
, C. D.
Milano
, J. A.
Gimm
, R.
Langer
, and J. C.
Weaver
, Biophys. J.
66
, 1522
(1994
).178.
P. J.
Canatella
, J. F.
Karr
, J. A.
Petros
, and M. R.
Prausnitz
, Biophys. J.
80
, 755
(2001
).179.
P. J.
Canatella
and M. R.
Prausnitz
, Gene Ther.
8
, 1464
(2001
).180.
B.
Gabriel
and J.
Teissié
, Bioelectrochem. Bioenerg.
47
, 113
(1998
).181.
J.-M.
Escoffre
, T.
Portet
, C.
Favard
, J.
Teissié
, D. S.
Dean
, and M.-P.
Rols
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1808
, 1538
(2011
).182.
A.
Paganin-Gioanni
, E.
Bellard
, J.-M.
Escoffre
, M.-P.
Rols
, J.
Teissié
, and M.
Golzio
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
108
, 10443
(2011
).183.
D. S.
Dimitrov
and A. E.
Sowers
, Biochim. Biophys. Acta
1022
, 381
(1990
).184.
J.
Li
and H.
Lin
, Bioelectrochemistry
82
, 10
(2011
).185.
K. C.
Smith
and J. C.
Weaver
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
412
, 8
(2011
).186.
H.
Krassen
, U.
Pliquett
, and E.
Neumann
, Bioelectrochemistry
70
, 71
(2007
).187.
E.
Tekle
, R. D.
Astumian
, and P. B.
Chock
, Proc. Natl. Acad. Sci.
91
, 11512
(1994
).188.
K.
Kinosita
, H.
Itoh
, S.
Ishiwata
, K.
Hirano
, T.
Nishizaka
, and T.
Hayakawa
, J. Cell Biol.
115
, 67
(1991
).189.
I.
Semenov
, C.
Zemlin
, O. N.
Pakhomova
, S.
Xiao
, and A. G.
Pakhomov
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1848
, 2118
(2015
).190.
T. R.
Gowrishankar
, A. T.
Esser
, Z.
Vasilkoski
, K. C.
Smith
, and J. C.
Weaver
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
341
, 1266
(2006
).191.
P. T.
Vernier
, Y.
Sun
, and M. A.
Gundersen
, BMC Cell Biol.
7
, 37
(2006
).192.
M.-P.
Rols
and J.
Teissié
, Eur. J. Biochem.
179
, 109
(1989
).193.
K. J.
Müller
, V. L.
Sukhorukov
, and U.
Zimmermann
, J. Membr. Biol.
184
, 161
(2001
).194.
J.
Li
, W.
Tan
, M.
Yu
, and H.
Lin
, Biochim. Biophys. Acta
1828
, 461
(2013
).195.
M.
Golzio
, J.
Teissié
, and M.-P.
Rols
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A
99
, 1292
(2002
).196.
M.
Pavlin
and M.
Kandušer
, Sci. Rep.
5
, 9132
(2015
).197.
M.
Kandušer
, D.
Miklavčič
, and M.
Pavlin
, Bioelectrochemistry
74
, 265
(2009
).198.
S.
Haberl
, M.
Kandušer
, K.
Flisar
, D.
Hodžić
, V. B.
Bregar
, D.
Miklavčič
, J.-M.
Escoffre
, M.-P.
Rols
, and M.
Pavlin
, J. Gene Med.
15
, 169
(2013
).199.
C.
Rosazza
, J.-M.
Escoffre
, A.
Zumbusch
, and M.-P.
Rols
, Mol. Ther.
19
, 913
(2011
).200.
M.
Wu
and F.
Yuan
, PLoS One
6
, e20923
(2011
).201.
C.
Rosazza
, E.
Phez
, J.-M.
Escoffre
, L.
Cézanne
, A.
Zumbusch
, and M.-P.
Rols
, Int. J. Pharm.
423
, 134
(2012
).202.
B.
Markelc
, E.
Skvarca
, T.
Dolinsek
, V. P.
Kloboves
, A.
Coer
, G.
Sersa
, and M.
Cemazar
, Bioelectrochemistry
103
, 111
(2015
).203.
C.
Sun
, Z.
Cao
, M.
Wu
, and C.
Lu
, Anal. Chem.
86
, 11403
(2014
).204.
C. G.
Pack
, M. R.
Song
, E. L.
Tae
, M.
Hiroshima
, K. H.
Byun
, J. S.
Kim
, and Y.
Sako
, J. Controlled Release
163
, 315
(2012
).205.
M.
Glogauer
, W.
Lee
, and C. A. G.
McCulloch
, Exp. Cell Res.
208
, 232
(1993
).206.
Y.
Rosemberg
and R.
Korenstein
, Bioelectrochem. Bioenerg.
42
, 275
(1997
).207.
Y.
Antov
, A.
Barbul
, and R.
Korenstein
, Exp. Cell Res.
297
, 348
(2004
).208.
N.
Mahrour
, R.
Pologea-Moraru
, M. G.
Moisescu
, S.
Orlowski
, P.
Levêque
, and L. M.
Mir
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1668
, 126
(2005
).209.
N.
Ben-Dov
, I. R.
Grinberg
, and R.
Korenstein
, PLoS One
7
, e50299
(2012
).210.
W.
Krassowska
and P. D.
Filev
, Biophys. J.
92
, 404
(2007
).211.
A. M.
Lebar
, G. C.
Troiano
, L.
Tung
, and D.
Miklavčič
, IEEE Trans. Nanobioscience
1
, 116
(2002
).212.
M.
Kotulska
, J.
Basalyga
, M. B.
Derylo
, and P.
Sadowski
, J. Membr. Biol.
236
, 37
(2010
).213.
M.
Pavlin
and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
74
, 38
(2008
).214.
M.
Schmeer
, T.
Seipp
, U.
Pliquett
, S.
Kakorin
, and E.
Neumann
, Phys. Chem. Chem. Phys.
6
, 5564
(2004
).215.
I. P.
Sugar
and E.
Neumann
, Biophys. Chem.
19
, 211
(1984
).216.
I. P.
Sugar
, W.
Förster
, and E.
Neumann
, Biophys. Chem.
26
, 321
(1987
).217.
J. C.
Shillcock
and U.
Seifert
, Biophys. J.
74
, 1754
(1998
).218.
M.
Fošnarič
, V.
Kralj-Iglič
, K.
Bohinc
, A.
Iglič
, and S.
May
, J. Phys. Chem. B
107
, 12519
(2003
).219.
K. C.
Smith
, J. C.
Neu
, and W.
Krassowska
, Biophys. J.
86
, 2813
(2004
).220.
R. P.
Joshi
and Q.
Hu
, IEEE Trans. Plasma Sci.
40
, 2355
(2012
).221.
J.
Teissié
and M.-P.
Rols
, Ann. N. Y. Acad. Sci.
720
, 98
(1994
).222.
M.
Leguèbe
, A.
Silve
, L. M.
Mir
, and C.
Poignard
, J. Theor. Biol.
360
, 83
(2014
).223.
M.-P.
Rols
and J.
Teissié
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1111
, 45
(1992
).224.
E.
Niki
, Y.
Yoshida
, Y.
Saito
, and N.
Noguchi
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
338
, 668
(2005
).225.
A.
Reis
and C. M.
Spickett
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1818
, 2374
(2012
).226.
P.
Jurkiewicz
, A.
Olżyńska
, L.
Cwiklik
, E.
Conte
, P.
Jungwirth
, F. M.
Megli
, and M.
Hof
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1818
, 2388
(2012
).227.
J.
Wong-ekkabut
, Z.
Xu
, W.
Triampo
, I.-M.
Tang
, D. P.
Tieleman
, and L.
Monticelli
, Biophys. J.
93
, 4225
(2007
).228.
V.
Jarerattanachat
, M.
Karttunen
, and J.
Wong-ekkabut
, J. Phys. Chem. B
117
, 8490
(2013
).229.
K. A.
Runas
and N.
Malmstadt
, Soft Matter
11
, 499
(2015
).230.
P.
Boonnoy
, V.
Jarerattanachat
, M.
Karttunen
, and J.
Wong-ekkabut
, J. Phys. Chem. Lett.
6
, 4884
(2015
).231.
B.
Gabriel
and J.
Teissié
, Eur. J. Biochem.
223
, 25
(1994
).232.
B.
Gabriel
and J.
Teissié
, Eur. J. Biochem.
228
, 710
(1995
).233.
234.
M.
Maccarrone
, N.
Rosato
, and A. F.
Agro
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
206
, 238
(1995
).235.
M.
Maccarrone
, M. R.
Bladergroen
, N.
Rosato
, and A. F.
Agro
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
209
, 417
(1995
).236.
O. N.
Pakhomova
, V. A.
Khorokhorina
, A. M.
Bowman
, R.
Rodaitė-Riševičienė
, G.
Saulis
, S.
Xiao
, and A. G.
Pakhomov
, Arch. Biochem. Biophys.
527
, 55
(2012
).237.
K.
Walker
, O. N.
Pakhomova
, J.
Kolb
, K. S.
Schoenbach
, B. E.
Stuck
, M. R.
Murphy
, and A. G.
Pakhomov
, Bioelectromagnetics
27
, 221
(2006
).238.
P. T.
Vernier
, Z. A.
Levine
, Y.-H.
Wu
, V.
Joubert
, M. J.
Ziegler
, L. M.
Mir
, and D. P.
Tieleman
, PLoS One
4
, e7966
(2009
).239.
M.-P.
Rols
, C.
Delteil
, M.
Golzio
, and J.
Teissié
, Eur. J. Biochem.
254
, 382
(1998
).240.
M.-P.
Rols
and J.
Teissié
, Biochemistry (Moscow)
29
, 4561
(1990
).241.
M.-P.
Rols
, F.
Dahhou
, K. P.
Mishra
, and J.
Teissié
, Biochemistry (Moscow)
29
, 2960
(1990
).242.
G. V.
Gass
and L. V.
Chernomordik
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1023
, 1
(1990
).243.
O. N.
Pakhomova
, B. W.
Gregory
, V. A.
Khorokhorina
, A. M.
Bowman
, S.
Xiao
, and A. G.
Pakhomov
, PLoS One
6
, e17100
(2011
).244.
O. N.
Pakhomova
, B. W.
Gregory
, and A. G.
Pakhomov
, J. Cell. Mol. Med.
17
, 154
(2013
).245.
A.
Silve
, A. G.
Brunet
, B.
Al-Sakere
, A.
Ivorra
, and L. M.
Mir
, Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj.
1840
, 2139
(2014
).246.
C.
Jiang
, Z.
Qin
, and J.
Bischof
, Ann. Biomed. Eng.
42
, 193
(2014
).247.
C.
Jiang
, Q.
Shao
, and J.
Bischof
, Ann. Biomed. Eng.
43
, 887
(2015
).248.
Y.
Demiryurek
, M.
Nickaeen
, M.
Zheng
, M.
Yu
, J. D.
Zahn
, D. I.
Shreiber
, H.
Lin
, and J. W.
Shan
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1848
, 1706
(2015
).249.
P. L.
McNeil
and R. A.
Steinhardt
, Annu. Rev. Cell Dev. Biol.
19
, 697
(2003
).250.
P. L.
McNeil
and T.
Kirchhausen
, Nat. Rev. Mol. Cell Biol.
6
, 499
(2005
).251.
C.
Huynh
, D.
Roth
, D. M.
Ward
, J.
Kaplan
, and N. W.
Andrews
, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
101
, 16795
(2004
).252.
A. J.
Jimenez
, P.
Maiuri
, J.
Lafaurie-Janvore
, S.
Divoux
, M.
Piel
, and F.
Perez
, Science
343
, 1247136
(2014
).253.
A.
Sharei
, R.
Poceviciute
, E. L.
Jackson
, N.
Cho
, S.
Mao
, G. C.
Hartoularos
, D. Y.
Jang
, S.
Jhunjhunwala
, A.
Eyerman
, T.
Schoettle
, R.
Langer
, and K. F.
Jensen
, Integr. Biol.
6
, 470
(2014
).254.
C.
Blangero
and J.
Teissié
, J. Membr. Biol.
86
, 247
(1985
).255.
B. E.
Henslee
, A.
Morss
, X.
Hu
, G. P.
Lafyatis
, and L. J.
Lee
, Biomicrofluidics
8
, 052002
(2014
).256.
E.
Barrera-Escorcia
, A.
Muñóz-Torres
, A.
Vilches-Flores
, M.
Fregoso-Padilla
, J.
Martínez-Aguilar
, I.
Castillo-Padilla
, A.
Vargas-Vera
, J. D.
Méndez
, M.
Betancourt-Rule
, and R.
Román-Ramos
, Biomed. Pharmacother.
59
, 275
(2005
).257.
E. W. M.
Kemna
, F.
Wolbers
, I.
Vermes
, and A.
van den Berg
, Electrophoresis
32
, 3138
(2011
).258.
N.
Hu
, J.
Yang
, S. W.
Joo
, A. N.
Banerjee
, and S.
Qian
, Sens. Actuators, B
178
, 63
(2013
).259.
W.
Mehrle
, R.
Hampp
, and U.
Zimmermann
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
978
, 267
(1989
).260.
W.
Mehrle
, R.
Hampp
, U.
Zimmermann
, and H. P.
Schwan
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
939
, 561
(1988
).261.
L.
Rems
, M.
Ušaj
, M.
Kandušer
, M.
Reberšek
, D.
Miklavčič
, and G.
Pucihar
, Sci. Rep.
3
, 3382
(2013
).262.
K.
Trontelj
, M.
Reberšek
, M.
Kandušer
, V. Č.
Šerbec
, M.
Šprohar
, and D.
Miklavčič
, Bioelectrochemistry
74
, 124
(2008
).263.
A. E.
Sowers
, J. Cell Biol.
102
, 1358
(1986
).264.
J.
Teissié
and M.-P.
Rols
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
140
, 258
(1986
).265.
M.
Ušaj
, K.
Flisar
, D.
Miklavčič
, and M.
Kandušer
, Bioelectrochemistry
89
, 34
(2013
).266.
M.
Pavlin
, N.
Pavšelj
, and D.
Miklavčič
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
49
, 605
(2002
).267.
M. E.
Mezeme
, G.
Pucihar
, M.
Pavlin
, C.
Brosseau
, and D.
Miklavčič
, Appl. Phys. Lett.
100
, 143701
(2012
).268.
G.
Pucihar
, T.
Kotnik
, J.
Teissié
, and D.
Miklavčič
, Eur. Biophys. J.
36
, 173
(2007
).269.
M. E.
Mezeme
, M.
Kranjc
, F.
Bajd
, I.
Serša
, C.
Brosseau
, and D.
Miklavčič
, Appl. Phys. Lett.
101
, 213702
(2012
).270.
I. G.
Abidor
, A. I.
Barbul
, D. V.
Zhelev
, P.
Doinov
, I. N.
Bandrina
, E. M.
Osipova
, and S. I.
Sukharev
, Biochim. Biophys. Acta, Biomembr.
1152
, 207
(1993
).271.
I. G.
Abidor
, L. H.
Li
, and S. W.
Hui
, Biophys. J.
67
, 418
(1994
).272.
H.
Mekid
and L. M.
Mir
, Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj.
1524
, 118
(2000
).273.
T.
Kotnik
, G.
Pucihar
, and D.
Miklavčič
, in Clinical Aspects of Electroporation
, edited by S. T.
Kee
, J.
Gehl
, and E. W.
Lee
(Springer
, New York
, 2011
), pp. 19
–29
.274.
R. M.
Sutherland
, Science
240
, 177
(1988
).275.
M. T.
Santini
, G.
Rainaldi
, and P. L.
Indovina
, Crit. Rev. Oncol. Hematol.
36
, 75
(2000
).276.
P. J.
Canatella
, M. M.
Black
, D. M.
Bonnichsen
, C.
McKenna
, and M. R.
Prausnitz
, Biophys. J.
86
, 3260
(2004
).277.
L.
Gibot
, L.
Wasungu
, J.
Teissié
, and M.-P.
Rols
, J. Controlled Release
167
, 138
(2013
).278.
L.
Gibot
and M.-P.
Rols
, J. Membr. Biol.
246
, 745
(2013
).279.
L.
Chopinet
, L.
Wasungu
, and M.-P.
Rols
, Int. J. Pharm.
423
, 7
(2012
).280.
L.
Wasungu
, J.-M.
Escoffre
, A.
Valette
, J.
Teissié
, and M.-P.
Rols
, Int. J. Pharm.
379
, 278
(2009
).281.
B.
Marrero
and R.
Heller
, Biomaterials
33
, 3036
(2012
).282.
P. A.
Garcia
, R. V.
Davalos
, and D.
Miklavčič
, PLoS One
9
, e103083
(2014
).283.
R. E.
Neal
, J. L.
Millar
, H.
Kavnoudias
, P.
Royce
, F.
Rosenfeldt
, A.
Pham
, R.
Smith
, R. V.
Davalos
, and K. R.
Thomson
, Prostate
74
, 458
(2014
).284.
G.
Serša
, T.
Jarm
, T.
Kotnik
, A.
Coer
, M.
Podkrajšek
, M.
Šentjurc
, D.
Miklavčič
, M.
Kadivec
, S.
Kranjc
, A.
Secerov
, and M.
Čemažar
, Br. J. Cancer
98
, 388
(2008
).285.
S.
Huclova
, D.
Erni
, and J.
Fröhlich
, J. Phys. D: Appl. Phys.
43
, 365405
(2010
).286.
S.
Huclova
, D.
Baumann
, M. S.
Talary
, and J.
Fröhlich
, Phys. Med. Biol.
56
, 7777
(2011
).287.
S.
Huclova
, D.
Erni
, and J.
Fröhlich
, J. Phys. D: Appl. Phys.
45
, 025301
(2012
).288.
S.
Gabriel
, R. W.
Lau
, and C.
Gabriel
, Phys. Med. Biol.
41
, 2251
(1996
).289.
D.
Miklavčič
, D.
Šemrov
, H.
Mekid
, and L. M.
Mir
, Biochim. Biophys. Acta
1523
, 73
(2000
).290.
D.
Šel
, D.
Cukjati
, D.
Batiuskaite
, T.
Slivnik
, L. M.
Mir
, and D.
Miklavčič
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
52
, 816
(2005
).291.
R. E.
Neal
, P. A.
Garcia
, J. L.
Robertson
, and R. V.
Davalos
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
59
, 1076
(2012
).292.
S.
Corovic
, I.
Lackovic
, P.
Sustaric
, T.
Sustar
, T.
Rodic
, and D.
Miklavcic
, Biomed. Eng. OnLine
12
, 16
(2013
).293.
R. E.
Neal
, P. A.
Garcia
, H.
Kavnoudias
, F.
Rosenfeldt
, C. A.
Mclean
, V.
Earl
, J.
Bergman
, R. V.
Davalos
, and K. R.
Thomson
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
62
, 561
(2015
).294.
S. P.
Bhonsle
, C. B.
Arena
, D. C.
Sweeney
, and R. V.
Davalos
, Biomed. Eng. OnLine
14
, S3
(2015
).295.
R. V.
Davalos
, B.
Rubinsky
, and D. M.
Otten
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
49
, 400
(2002
).296.
R. V.
Davalos
, D. M.
Otten
, L. M.
Mir
, and B.
Rubinsky
, IEEE Trans. Biomed. Eng.
51
, 761
(2004
).297.
Y.
Granot
, A.
Ivorra
, E.
Maor
, and B.
Rubinsky
, Phys. Med. Biol.
54
, 4927
(2009
).298.
M.
Kranjc
, B.
Markelc
, F.
Bajd
, M.
Čemažar
, I.
Serša
, T.
Blagus
, and D.
Miklavčič
, Radiology
274
, 115
(2015
).299.
M.
Kranjc
, F.
Bajd
, I.
Serša
, M.
de Boevere
, and D.
Miklavčič
, “Electric field distribution in relation to cell membrane electroporation in potato tuber tissue studied by magnetic resonance techniques
,” Innovative Food Sci. Emerging Technol.
(published online).300.
M.
Khine
, A.
Lau
, C.
Ionescu-Zanetti
, J.
Seo
, and L. P.
Lee
, Lab Chip
5
, 38
(2005
).301.
M.
Khine
, C.
Ionescu-Zanetti
, A.
Blatz
, L.-P.
Wang
, and L. P.
Lee
, Lab Chip
7
, 457
(2007
).302.
R.
Ziv
, Y.
Steinhardt
, G.
Pelled
, D.
Gazit
, and B.
Rubinsky
, Biomed. Microdevices
11
, 95
(2009
).303.
T.
Geng
and C.
Lu
, Lab Chip
13
, 3803
(2013
).304.
S.
Huang
, Y.
Zu
, and S.
Wang
, in Electroporation Protocols
, edited by S.
Li
, J.
Cutrera
, R.
Heller
, and J.
Teissié
(Springer
, New York
, 2014
), pp. 69
–77
.305.
S.
Huang
, H.
Deshmukh
, K. K.
Rajagopalan
, and S.
Wang
, Electrophoresis
35
, 1837
(2014
).306.
P. E.
Boukany
, A.
Morss
, W.
Liao
, B.
Henslee
, H.
Jung
, X.
Zhang
, B.
Yu
, X.
Wang
, Y.
Wu
, L.
Li
, K.
Gao
, X.
Hu
, X.
Zhao
, O.
Hemminger
, W.
Lu
, G. P.
Lafyatis
, and L. J.
Lee
, Nat. Nanotechnol.
6
, 747
(2011
).307.
P. E.
Boukany
, Y.
Wu
, X.
Zhao
, K. J.
Kwak
, P. J.
Glazer
, K.
Leong
, and L. J.
Lee
, Adv. Healthcare Mater.
3
, 682
(2014
).308.
K.
Gao
, L.
Li
, L.
He
, K.
Hinkle
, Y.
Wu
, J.
Ma
, L.
Chang
, X.
Zhao
, D. G.
Perez
, S.
Eckardt
, J.
Mclaughlin
, B.
Liu
, D. F.
Farson
, and L. J.
Lee
, Small
10
, 1015
(2014
).309.
X.
Xie
, A. M.
Xu
, S.
Leal-Ortiz
, Y.
Cao
, C. C.
Garner
, and N. A.
Melosh
, ACS Nano
7
, 4351
(2013
).310.
C.
Xie
, Z.
Lin
, L.
Hanson
, Y.
Cui
, and B.
Cui
, Nat. Nanotechnol.
7
, 185
(2012
).311.
R.
Guduru
, P.
Liang
, C.
Runowicz
, M.
Nair
, V.
Atluri
, and S.
Khizroev
, Sci. Rep.
3
, 2953
(2013
).312.
D. T.
Schoen
, A. P.
Schoen
, L.
Hu
, H. S.
Kim
, S. C.
Heilshorn
, and Y.
Cui
, Nano Lett.
10
, 3628
(2010
).313.
C.
Liu
, X.
Xie
, W.
Zhao
, N.
Liu
, P. A.
Maraccini
, L. M.
Sassoubre
, A. B.
Boehm
, and Y.
Cui
, Nano Lett.
13
, 4288
(2013
).314.
C.
Liu
, X.
Xie
, W.
Zhao
, J.
Yao
, D.
Kong
, A. B.
Boehm
, and Y.
Cui
, Nano Lett.
14
, 5603
(2014
).315.
G.
Yanai
, T.
Hayashi
, Q.
Zhi
, K.-C.
Yang
, Y.
Shirouzu
, T.
Shimabukuro
, A.
Hiura
, K.
Inoue
, and S.
Sumi
, PLoS One
8
, e64499
(2013
).316.
F.
Gouaillier-Vulcain
, E.
Marchand
, R.
Martinez
, J.
Picquet
, and B.
Enon
, Ann. Vasc. Surg.
29
, 801
(2015
).317.
S.
Shayanfar
, O. P.
Chauhan
, S.
Toepfl
, and V.
Heinz
, Int. J. Food Sci. Technol.
49
, 1224
(2014
).318.
K.
Dymek
, L.
Rems
, B.
Zorec
, P.
Dejmek
, F. G.
Galindo
, and D.
Miklavčič
, Innovative Food Sci. Emerging Technol.
29
, 55
(2015
).319.
B.
Kos
, P.
Voigt
, D.
Miklavčič
, and M.
Moche
, Radiol. Oncol.
49
, 234
(2015
).320.
P. Y.
Phoon
, F. G.
Galindo
, A. A.
Vicente
, and P.
Dejmek
, J. Food Engi.
88
, 144
(2008
).© 2016 Author(s).
2016
Author(s)
You do not currently have access to this content.