Chimeric antigen receptor (CAR) T-cell therapy shows unprecedented efficacy for cancer treatment, particularly in treating patients with various blood cancers, most notably B-cell acute lymphoblastic leukemia. In recent years, CAR T-cell therapies have been investigated for treating other hematologic malignancies and solid tumors. Despite the remarkable success of CAR T-cell therapy, cytokine release syndrome (CRS) is an unexpected side effect that is potentially life-threatening. Our aim is to reduce pro-inflammatory cytokine release associated with CRS by controlling CAR surface density on CAR T cells. We show that CAR expression density can be titrated on the surface of primary T cells using an acoustic-electric microfluidic platform. The platform performs dosage-controlled delivery by uniformly mixing and shearing cells, delivering approximately the same amount of CAR gene coding mRNA into each T cell.

1.
J. H.
Park
,
I.
Rivière
,
M.
Gonen
,
X.
Wang
,
B.
Sénéchal
,
K. J.
Curran
,
C.
Sauter
,
Y.
Wang
,
B.
Santomasso
,
E.
Mead
,
M.
Roshal
,
P.
Maslak
,
M.
Davila
,
R. J.
Brentjens
, and
M.
Sadelain
,
N. Engl. J. Med.
378
,
449
(
2018
).
2.
S. L.
Maude
,
T. W.
Laetsch
,
J.
Buechner
,
S.
Rives
,
M.
Boyer
,
H.
Bittencourt
,
P.
Bader
,
M. R.
Verneris
,
H. E.
Stefanski
,
G. D.
Myers
,
M.
Qayed
,
B.
De Moerloose
,
H.
Hiramatsu
,
K.
Schlis
,
K. L.
Davis
,
P. L.
Martin
,
E. R.
Nemecek
,
G. A.
Yanik
,
C.
Peters
,
A.
Baruchel
,
N.
Boissel
,
F.
Mechinaud
,
A.
Balduzzi
,
J.
Krueger
,
C. H.
June
,
B. L.
Levine
,
P.
Wood
,
T.
Taran
,
M.
Leung
,
K. T.
Mueller
,
Y.
Zhang
,
K.
Sen
,
D.
Lebwohl
,
M. A.
Pulsipher
, and
S. A.
Grupp
,
N. Engl. J. Med.
378
,
439
(
2018
).
3.
A.
Yip
and
R. M.
Webster
,
Nat. Rev. Drug Discov.
17
,
161
(
2018
).
4.
S. S.
Neelapu
,
F. L.
Locke
,
N. L.
Bartlett
,
L. J.
Lekakis
,
D. B.
Miklos
,
C. A.
Jacobsen
,
I.
Braunschweig
,
O. O.
Oluwole
,
T.
Siddiqi
,
Y.
Lin
,
J. M.
Timmerman
,
P. J.
Stiff
,
J. W.
Friedberg
,
I. W.
Flinn
,
A.
Goy
,
B. T.
Hill
,
M. R.
Smith
,
A.
Deol
,
U.
Farooq
,
P.
McSweeney
,
J.
Munoz
,
I.
Avivi
,
J. E.
Castro
,
J. R.
Westin
,
J. C.
Chavez
,
A.
Ghobadi
,
K. V.
Komanduri
,
R.
Levy
,
E. D.
Jacobsen
,
T. E.
Witzig
,
P.
Reagan
,
A.
Bot
,
J.
Rossi
,
L.
Navale
,
Y.
Jiang
,
J.
Aycock
,
M.
Elias
,
D.
Chang
,
J.
Wiezorek
, and
W. Y.
Go
,
N. Engl. J. Med.
377
,
26
(
2017
).
6.
G.
Ferrer
,
D.
Álvarez-Errico
, and
M.
Esteller
,
J. Natl. Cancer Inst.
114
,
930
(
2022
).
7.
C. L.
Bonifant
,
H. J.
Jackson
,
R. J.
Brentjens
, and
K. J.
Curran
,
Mol. Ther. Oncolytics
3
,
16011
(
2016
).
8.
J.-Y.
Ho
,
L.
Wang
,
Y.
Liu
,
M.
Ba
,
J.
Yang
,
X.
Zhang
,
D.
Chen
,
P.
Lu
, and
J.
Li
,
Mol. Ther. Methods Clin. Dev.
21
,
237
(
2021
).
9.
P.
Rodriguez-Marquez
,
M. E.
Calleja-Cervantes
,
G.
Serrano
,
A.
Oliver-Caldes
,
M. L.
Palacios-Berraquero
,
A.
Martin-Mallo
,
C.
Calviño
,
M.
Español-Rego
,
C.
Ceballos
,
T.
Lozano
,
P.
San Martin-Uriz
,
A.
Vilas-Zornoza
,
S.
Rodriguez-Diaz
,
R.
Martinez-Turrillas
,
P.
Jauregui
,
D.
Alignani
,
M. C.
Viguria
,
M.
Redondo
,
M.
Pascal
,
B.
Martin-Antonio
,
M.
Juan
,
A.
Urbano-Ispizua
,
P.
Rodriguez-Otero
,
A.
Alfonso-Pierola
,
B.
Paiva
,
J. J.
Lasarte
,
S.
Inoges
,
A.
Lopez-Diaz de Cerio
,
J.
San-Miguel
,
C.
Fernandez de Larrea
,
M.
Hernaez
,
J. R.
Rodriguez-Madoz
, and
F.
Prosper
,
Sci. Adv.
8
,
eabo0514
(
2022
).
10.
X.
Wang
and
I.
Rivière
,
Mol. Ther. Oncolytics
3
,
16015
(
2016
).
11.
S.
Hacein-Bey-Abina
,
A.
Garrigue
,
G. P.
Wang
,
J.
Soulier
,
A.
Lim
,
E.
Morillon
,
E.
Clappier
,
L.
Caccavelli
,
E.
Delabesse
,
K.
Beldjord
,
V.
Asnafi
,
E.
MacIntyre
,
L.
Dal Cortivo
,
I.
Radford
,
N.
Brousse
,
F.
Sigaux
,
D.
Moshous
,
J.
Hauer
,
A.
Borkhardt
,
B. H.
Belohradsky
,
U.
Wintergerst
,
M. C.
Velez
,
L.
Leiva
,
R.
Sorensen
,
N.
Wulffraat
,
S.
Blanche
,
F. D.
Bushman
,
A.
Fischer
, and
M.
Cavazzana-Calvo
,
J. Clin. Invest.
118
,
3132
(
2008
).
13.
J.
Eyquem
,
J.
Mansilla-Soto
,
T.
Giavridis
,
S. J. C.
van der Stegen
,
M.
Hamieh
,
K. M.
Cunanan
,
A.
Odak
,
M.
Gönen
, and
M.
Sadelain
,
Nature
543
,
113
(
2017
).
14.
H.
Singh
,
H.
Huls
,
P.
Kebriaei
, and
L. J. N.
Cooper
,
Immunol. Rev.
257
,
181
(
2014
).
15.
P. J.
Canatella
,
J. F.
Karr
,
J. A.
Petros
, and
M. R.
Prausnitz
,
Biophys. J.
80
,
755
(
2001
).
16.
V.
Lukjanov
,
I.
Koutná
, and
P.
Šimara
,
J. Immunol. Res.
2021
,
1
9
8.
17.
T.
DiTommaso
,
J. M.
Cole
,
L.
Cassereau
,
J. A.
Buggé
,
J. L. S.
Hanson
,
D. T.
Bridgen
,
B. D.
Stokes
,
S. M.
Loughhead
,
B. A.
Beutel
,
J. B.
Gilbert
,
K.
Nussbaum
,
A.
Sorrentino
,
J.
Toggweiler
,
T.
Schmidt
,
G.
Gyuelveszi
,
H.
Bernstein
, and
A.
Sharei
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
115
,
E10907
(
2018
).
18.
Y.
Cao
,
E.
Ma
,
S.
Cestellos-Blanco
,
B.
Zhang
,
R.
Qiu
,
Y.
Su
,
J. A.
Doudna
, and
P.
Yang
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.
116
,
7899
(
2019
).
19.
C. A.
Lissandrello
,
J. A.
Santos
,
P.
Hsi
,
M.
Welch
,
V. L.
Mott
,
E. S.
Kim
,
J.
Chesin
,
N. J.
Haroutunian
,
A. G.
Stoddard
,
A.
Czarnecki
,
J. R.
Coppeta
,
D. K.
Freeman
,
D. A.
Flusberg
,
J. L.
Balestrini
, and
V.
Tandon
,
Sci. Rep.
10
,
18045
(
2020
).
20.
J. A.
Jarrell
,
A. A.
Twite
,
K. H. W. J.
Lau
,
M. N.
Kashani
,
A. A.
Lievano
,
J.
Acevedo
,
C.
Priest
,
J.
Nieva
,
D.
Gottlieb
, and
R. S.
Pawell
,
Sci. Rep.
9
,
3214
(
2019
).
21.
A.
Liu
,
M.
Islam
,
N.
Stone
,
V.
Varadarajan
,
J.
Jeong
,
S.
Bowie
,
P.
Qiu
,
E. K.
Waller
,
A.
Alexeev
, and
T.
Sulchek
,
Mater. Today
21
(
7
),
703
712
(
2018
).
22.
J.
Yen
,
M.
Fiorino
,
Y.
Liu
,
S.
Paula
,
S.
Clarkson
,
L.
Quinn
,
W. R.
Tschantz
,
H.
Klock
,
N.
Guo
,
C.
Russ
,
V. W. C.
Yu
,
C.
Mickanin
,
S. C.
Stevenson
,
C.
Lee
, and
Y.
Yang
,
Sci. Rep.
8
(
1
),
16304
(
2018
).
23.
X.
Xie
,
A. M.
Xu
,
S.
Leal-Ortiz
,
Y.
Cao
,
C. C.
Garner
, and
N. A.
Melosh
,
ACS Nano
7
,
4351
4358
(
2013
).
24.
P.
Chakrabarty
,
P.
Gupta
,
K.
Illath
,
S.
Kar
,
M.
Nagai
,
F.-G.
Tseng
, and
T. S.
Santra
,
Mater. Today Bio.
13
,
100193
(
2022
).
25.
M.
Aghaamoo
,
Y.-H.
Chen
,
X.
Li
,
N.
Garg
,
R.
Jiang
,
J. T.-H.
Yun
, and
A. P.
Lee
,
Adv. Sci.
9
,
2102021
(
2022
).
26.
N.
Pardi
,
M. J.
Hogan
,
F. W.
Porter
, and
D.
Weissman
,
Nat. Rev. Drug Discov.
17
,
261
(
2018
).
27.
T.
Soundara Rajan
,
A.
Gugliandolo
,
P.
Bramanti
, and
E.
Mazzon
,
Int. J. Mol. Sci.
21
,
6514
(
2020
).
28.
R. S.
Riley
,
C. H.
June
,
R.
Langer
, and
M. J.
Mitchell
,
Nat. Rev. Drug Discov.
18
,
175
(
2019
).
29.
M. V.
Maus
,
A. R.
Haas
,
G. L.
Beatty
,
S. M.
Albelda
,
B. L.
Levine
,
X.
Liu
,
Y.
Zhao
,
M.
Kalos
, and
C. H. T.
June
,
Cancer Immunol. Res.
1
,
26
31
(
2013
).
30.
A.
Moretti
,
M.
Ponzo
,
C. A.
Nicolette
,
I. Y.
Tcherepanova
,
A.
Biondi
, and
C. F.
Magnani
,
Front. Immunol.
13
,
867013
(
2022
).
31.
G.
Tavernier
,
O.
Andries
,
J.
Demeester
,
N. N.
Sanders
,
S. C.
De Smedt
, and
J.
Rejman
,
J. Controlled Release
150
(
3
),
238
247
(
2011
).
32.
K.
Xiao
,
Y.
Lai
,
W.
Yuan
,
S.
Li
,
X.
Liu
,
Z.
Xiao
, and
H.
Xiao
,
Interdiscip. Med.
2
(
1
),
e20230036
(
2024
).
33.
D.
Bloemberg
,
T.
Nguyen
,
S.
MacLean
,
A.
Zafer
,
C.
Gadoury
,
K.
Gurnani
,
A.
Chattopadhyay
,
J.
Ash
,
J.
Lippens
,
D.
Harcus
,
M.
Pagé
,
A.
Fortin
,
R. A.
Pon
,
R.
Gilbert
,
A.
Marcil
,
R. D.
Weeratna
, and
S.
McComb
,
Mol. Ther. Methods Clin. Dev.
16
,
238
(
2020
).
34.
X.
Liu
,
Y.
Wang
,
H.
Lu
,
J.
Li
,
X.
Yan
,
M.
Xiao
,
J.
Hao
,
A.
Alekseev
,
H.
Khong
,
T.
Chen
,
R.
Huang
,
J.
Wu
,
Q.
Zhao
,
Q.
Wu
,
S.
Xu
,
X.
Wang
,
W.
Jin
,
S.
Yu
,
Y.
Wang
,
L.
Wei
,
A.
Wang
,
B.
Zhong
,
L.
Ni
,
X.
Liu
,
R.
Nurieva
,
L.
Ye
,
Q.
Tian
,
X.-W.
Bian
, and
C.
Dong
,
Nature
567
,
525
(
2019
).
36.
A. R.
Tovar
and
A. P.
Lee
, “
Lateral cavity acoustic transducer
,”
Lab Chip
9
,
41
43
(
2009
).
37.
Y.
Liu
,
A.
Beyer
, and
R.
Aebersold
,
Cell
165
,
535
(
2016
).
38.
J.-Y.
Chen
,
S.
Agrawal
,
H.-P.
Yi
,
D.
Vallejo
,
A.
Agrawal
, and
A. P.
Lee
,
Adv. Healthcare Mater.
12
,
2203163
(
2023
).
39.
R. G.
Majzner
,
S. P.
Rietberg
,
E.
Sotillo
,
R.
Dong
,
V. T.
Vachharajani
,
L.
Labanieh
,
J. H.
Myklebust
,
M.
Kadapakkam
,
E. W.
Weber
,
A. M.
Tousley
,
R. M.
Richards
,
S.
Heitzeneder
,
S. M.
Nguyen
,
V.
Wiebking
,
J.
Theruvath
,
R. C.
Lynn
,
P.
Xu
,
A. R.
Dunn
,
R. D.
Vale
, and
C. L.
Mackall
,
Cancer Discov.
10
,
702
(
2020
).
40.
F. L.
Locke
,
J. M.
Rossi
,
S. S.
Neelapu
,
C. A.
Jacobson
,
D. B.
Miklos
,
A.
Ghobadi
,
O. O.
Oluwole
,
P. M.
Reagan
,
L. J.
Lekakis
,
Y.
Lin
,
M.
Sherman
,
M.
Better
,
W. Y.
Go
,
J. S.
Wiezorek
,
A.
Xue
, and
A.
Bot
,
Blood Adv.
4
,
4898
(
2020
).
41.
T.
Kotnik
,
G.
Pucihar
, and
D.
Miklavčič
,
J. Membrane Biol.
236
,
3
(
2010
).
42.
N.
von Auw
,
R.
Serfling
,
R.
Kitte
,
N.
Hilger
,
C.
Zhang
,
C.
Gebhardt
,
A.
Duenkel
,
P.
Franz
,
U.
Koehl
,
S.
Fricke
, and
U. S.
Tretbar
,
Sci. Rep.
13
(
1
),
18160
(
2023
).
43.
J.
Hartmann
,
M.
Schüßler-Lenz
,
A.
Bondanza
, and
C. J.
Buchholz
,
EMBO Mol. Med.
9
,
1183
(
2017
).
44.
Q.
Deng
,
G.
Han
,
N.
Puebla-Osorio
,
M. C. J.
Ma
,
P.
Strati
,
B.
Chasen
,
E.
Dai
,
M.
Dang
,
N.
Jain
,
H.
Yang
,
Y.
Wang
,
S.
Zhang
,
R.
Wang
,
R.
Chen
,
J.
Showell
,
S.
Ghosh
,
S.
Patchva
,
Q.
Zhang
,
R.
Sun
,
F.
Hagemeister
,
L.
Fayad
,
F.
Samaniego
,
H. C.
Lee
,
L. J.
Nastoupil
,
N.
Fowler
,
R.
Eric Davis
,
J.
Westin
,
S. S.
Neelapu
,
L.
Wang
, and
M. R.
Green
,
Nat. Med.
26
,
1878
(
2020
).
45.
N. N.
Parayath
,
S. B.
Stephan
,
A. L.
Koehne
,
P. S.
Nelson
, and
M. T.
Stephan
,
Nat. Commun.
11
,
6080
(
2020
).
You do not currently have access to this content.