Long-term remission in cancer patients treated with ex vivo bona fide M1-induced macrophages has been poor, and the reasons behind this are not understood. Injected M1 macrophages must physically migrate to tumors to execute their role that leads to a therapeutic benefit. However, the trafficking of macrophages to tumors has not been rigorously studied. We hypothesized that trafficking capabilities of macrophages are impacted when naïve M0 macrophages are converted into an M1 phenotype for macrophage therapy. To test this, we developed a three-dimensional assay comprising a tumor spheroid and macrophages to quantify macrophage tumor transport. Cell migration, permeability, and kinetics of tumor entry were quantitatively defined and compared between macrophage phenotypes. Our results demonstrate that compared to M0 macrophages, M1 macrophages migrate less efficiently toward the tumor spheroid and exhibit a fivefold lower tumor permeability. Live imaging data combined with unsupervised machine learning algorithms reveal that macrophage migration correlates with their shape transitions. Our studies highlight the importance of transport considerations in determining the efficacy of cell therapies. This study quantitatively demonstrates that the transport properties of macrophages in tumors depend on their phenotype.

1.
A. J.
Gentles
,
A. M.
Newman
,
C. L.
Liu
,
S. V.
Bratman
,
W.
Feng
,
D.
Kim
,
V. S.
Nair
,
Y.
Xu
,
A.
Khuong
,
C. D.
Hoang
,
M.
Diehn
,
R. B.
West
,
S. K.
Plevritis
, and
A. A.
Alizadeh
,
Nat. Med.
21
(
8
),
938
945
(
2015
).
2.
V.
Thorsson
,
D. L.
Gibbs
,
S. D.
Brown
,
D.
Wolf
,
D. S.
Bortone
,
T. H.
Ou Yang
,
E.
Porta-Pardo
,
G. F.
Gao
,
C. L.
Plaisier
,
J. A.
Eddy
,
E.
Ziv
,
A. C.
Culhane
,
E. O.
Paull
,
I. K. A.
Sivakumar
,
A. J.
Gentles
,
R.
Malhotra
,
F.
Farshidfar
,
A.
Colaprico
,
J. S.
Parker
,
L. E.
Mose
,
N. S.
Vo
,
J.
Liu
,
Y.
Liu
,
J.
Rader
,
V.
Dhankani
,
S. M.
Reynolds
,
R.
Bowlby
,
A.
Califano
,
A. D.
Cherniack
,
D.
Anastassiou
,
D.
Bedognetti
,
Y.
Mokrab
,
A. M.
Newman
,
A.
Rao
,
K.
Chen
,
A.
Krasnitz
,
H.
Hu
,
T. M.
Malta
,
H.
Noushmehr
,
C. S.
Pedamallu
,
S.
Bullman
,
A. I.
Ojesina
,
A.
Lamb
,
W.
Zhou
,
H.
Shen
,
T. K.
Choueiri
,
J. N.
Weinstein
,
J.
Guinney
,
J.
Saltz
,
R. A.
Holt
,
C. S.
Rabkin
,
A. J.
Lazar
,
J. S.
Serody
,
E. G.
Demicco
,
M. L.
Disis
,
B. G.
Vincent
,
I.
Shmulevich
, and
N. Cancer Genome Atlas Research
,
Immunity
51
(
2
),
411
412
(
2019
).
3.
M.
Schelker
,
S.
Feau
,
J.
Du
,
N.
Ranu
,
E.
Klipp
,
G.
MacBeath
,
B.
Schoeberl
, and
A.
Raue
,
Nat. Commun.
8
(
1
),
2032
(
2017
).
4.
R.
Andreesen
,
B.
Hennemann
, and
S. W.
Krause
,
J. Leukocyte Biol.
64
(
4
),
419
426
(
1998
).
5.
B.
Hennemann
,
G.
Beckmann
,
A.
Eichelmann
,
A.
Rehm
, and
R.
Andreesen
,
Cancer Immunol. Immunother.
45
(
5
),
250
256
(
1998
).
6.
M.
Klichinsky
,
M.
Ruella
,
O.
Shestova
,
X. M.
Lu
,
A.
Best
,
M.
Zeeman
,
M.
Schmierer
,
K.
Gabrusiewicz
,
N. R.
Anderson
,
N. E.
Petty
,
K. D.
Cummins
,
F.
Shen
,
X.
Shan
,
K.
Veliz
,
K.
Blouch
,
Y.
Yashiro-Ohtani
,
S. S.
Kenderian
,
M. Y.
Kim
,
R. S.
O'Connor
,
S. R.
Wallace
,
M. S.
Kozlowski
,
D. M.
Marchione
,
M.
Shestov
,
B. A.
Garcia
,
C. H.
June
, and
S.
Gill
,
Nat. Biotechnol.
38
(
8
),
947
953
(
2020
).
7.
F. O.
Martinez
and
S.
Gordon
,
F1000Prime Rep.
6
,
13
(
2014
).
8.
A. K.
Mehta
,
S.
Kadel
,
M. G.
Townsend
,
M.
Oliwa
, and
J. L.
Guerriero
,
Front. Immunol.
12
,
643771
(
2021
).
9.
C. W.
Shields
,
M. A.
Evans
,
L. L.
Wang
,
N.
Baugh
,
S.
Iyer
,
D.
Wu
,
Z.
Zhao
,
A.
Pusuluri
,
A.
Ukidve
,
D. C.
Pan
, and
S.
Mitragotri
,
Sci. Adv.
6
(
18
),
eaaz6579
(
2020
).
10.
T. D.
Ricketts
,
N.
Prieto-Dominguez
,
P. S.
Gowda
, and
E.
Ubil
,
Front. Immunol.
12
,
642285
(
2021
).
11.
F.
Zhang
,
H.
Wang
,
X.
Wang
,
G.
Jiang
,
H.
Liu
,
G.
Zhang
,
H.
Wang
,
R.
Fang
,
X.
Bu
,
S.
Cai
, and
J.
Du
,
Oncotarget
7
(
32
),
52294
52306
(
2016
).
12.
N. N.
Parayath
,
A.
Parikh
, and
M. M.
Amiji
,
Nano Lett.
18
(
6
),
3571
3579
(
2018
).
13.
A. M.
Georgoudaki
,
K. E.
Prokopec
,
V. F.
Boura
,
E.
Hellqvist
,
S.
Sohn
,
J.
Ostling
,
R.
Dahan
,
R. A.
Harris
,
M.
Rantalainen
,
D.
Klevebring
,
M.
Sund
,
S. E.
Brage
,
J.
Fuxe
,
C.
Rolny
,
F.
Li
,
J. V.
Ravetch
, and
M. C.
Karlsson
,
Cell Rep.
15
(
9
),
2000
2011
(
2016
).
14.
S.
Lee
,
S.
Kivimae
,
A.
Dolor
, and
F. C.
Szoka
,
J. Control Release
240
,
527
540
(
2016
).
15.
S. W. L.
Lee
,
R. J.
Seager
,
F.
Litvak
,
F.
Spill
,
J. L.
Sieow
,
P. H.
Leong
,
D.
Kumar
,
A. S. M.
Tan
,
S. C.
Wong
,
G.
Adriani
,
M. H.
Zaman
, and
A. R. D.
Kamm
,
Integr. Biol.
12
(
4
),
90
108
(
2020
).
16.
K.
Cui
,
C. L.
Ardell
,
N. P.
Podolnikova
, and
V. P.
Yakubenko
,
Front. Immunol.
9
,
2650
(
2018
).
17.
A. S.
Harney
,
E. N.
Arwert
,
D.
Entenberg
,
Y.
Wang
,
P.
Guo
,
B. Z.
Qian
,
M. H.
Oktay
,
J. W.
Pollard
,
J. G.
Jones
, and
J. S.
Condeelis
,
Cancer Discov.
5
(
9
),
932
943
(
2015
).
18.
V. P.
Sharma
,
B.
Tang
,
Y.
Wang
,
C. L.
Duran
,
G. S.
Karagiannis
,
E. A.
Xue
,
D.
Entenberg
,
L.
Borriello
,
A.
Coste
,
R. J.
Eddy
,
G.
Kim
,
X.
Ye
,
J. G.
Jones
,
E.
Grunblatt
,
N.
Agi
,
S.
Roy
,
G.
Bandyopadhyaya
,
E.
Adler
,
C. R.
Surve
,
D.
Esposito
,
S.
Goswami
,
J. E.
Segall
,
W.
Guo
,
J. S.
Condeelis
,
L. M.
Wakefield
, and
M. H.
Oktay
,
Nat. Commun.
12
(
1
),
7300
(
2021
).
19.
N.
Paterson
and
T.
Lammermann
,
eLife
11
,
e75354
(
2022
).
20.
F.
Barros-Becker
,
P. Y.
Lam
,
R.
Fisher
, and
A.
Huttenlocher
,
J. Cell Sci.
130
(
22
),
3801
3808
(
2017
).
21.
G.
Luthria
,
R.
Li
,
S.
Wang
,
M.
Prytyskach
,
R. H.
Kohler
,
D. A.
Lauffenburger
,
T. J.
Mitchison
,
R.
Weissleder
, and
M. A.
Miller
,
Nat. Commun.
11
(
1
),
3521
(
2020
).
22.
P.
Kameritsch
and
J.
Renkawitz
,
Trends Cell Biol.
30
(
10
),
818
832
(
2020
).
23.
A. C.
Gilmore
,
S. J.
Flaherty
,
V.
Somasundaram
,
D. A.
Scheiblin
,
S. J.
Lockett
,
D. A.
Wink
, and
W. F.
Heinz
,
Commun. Biol.
4
(
1
),
477
(
2021
).
24.
G.
Bresciani
,
L. J.
Hofland
,
F.
Dogan
,
G.
Giamas
,
T.
Gagliano
, and
M. C.
Zatelli
,
Front. Endocrinol.
10
,
682
(
2019
).
25.
M. A.
Evans
,
P. J.
Huang
,
Y.
Iwamoto
,
K. N.
Ibsen
,
E. M.
Chan
,
Y.
Hitomi
,
P. C.
Ford
, and
S.
Mitragotri
,
Chem. Sci.
9
(
15
),
3729
3741
(
2018
).
26.
S. J.
Han
,
S.
Kwon
, and
K. S.
Kim
,
Cancer Cell Int.
21
(
1
),
152
(
2021
).
27.
J. J.
Choi
,
S.
Wang
,
Y. S.
Tung
,
B.
Morrison
, 3rd
, and
E. E.
Konofagou
,
Ultrasound Med. Biol.
36
(
1
),
58
67
(
2010
).
28.
A. E.
Ross
and
R. R.
Pompano
,
Anal. Chim. Acta
1000
,
205
213
(
2018
).
29.
K. M.
Wisdom
,
K.
Adebowale
,
J.
Chang
,
J. Y.
Lee
,
S.
Nam
,
R.
Desai
,
N. S.
Rossen
,
M.
Rafat
,
R. B.
West
,
L.
Hodgson
, and
O.
Chaudhuri
,
Nat. Commun.
9
(
1
),
4144
(
2018
).
30.
F.
Gelain
,
D.
Bottai
,
A.
Vescovi
, and
S.
Zhang
,
Plos One
1
,
e119
(
2006
).
31.
C.
Stringer
,
T.
Wang
,
M.
Michaelos
, and
M.
Pachitariu
,
Nat. Methods
18
(
1
),
100
106
(
2021
).
32.
L. C.
Kelley
,
L. L.
Lohmer
,
E. J.
Hagedorn
, and
D. R.
Sherwood
,
J. Cell Biol.
204
(
3
),
291
302
(
2014
).
33.
J. C.
Bahr
,
X. Y.
Li
,
T. Y.
Feinberg
,
L.
Jiang
, and
S. J.
Weiss
,
Nat. Commun.
13
(
1
),
6409
(
2022
).
34.
J.
Chang
and
O.
Chaudhuri
,
J. Cell Biol.
218
(
8
),
2456
2469
(
2019
).
35.
S. X.
Liu
,
H. H.
Gustafson
,
D. L.
Jackson
,
S. H.
Pun
, and
C.
Trapnell
,
Sci. Rep.
10
(
1
),
12273
(
2020
).
36.
J.
Wosik
,
M.
Suarez-Villagran
,
J. H.
Miller
, Jr.
,
R. M.
Ghobrial
, and
M.
Kloc
,
Immunol. Res.
67
(
1
),
1
11
(
2019
).
37.
Y.
Pan
,
Y.
Yu
,
X.
Wang
, and
T.
Zhang
,
Front. Immunol.
11
,
583084
(
2020
).
38.
A. E.
Carpenter
,
T. R.
Jones
,
M. R.
Lamprecht
,
C.
Clarke
,
I. H.
Kang
,
O.
Friman
,
D. A.
Guertin
,
J. H.
Chang
,
R. A.
Lindquist
,
J.
Moffat
,
P.
Golland
, and
D. M.
Sabatini
,
Genome Biol.
7
(
10
),
R100
(
2006
).
39.
E. C.
Freckmann
,
E.
Sandilands
,
E.
Cumming
,
M.
Neilson
,
A.
Roman-Fernandez
,
K.
Nikolatou
,
M.
Nacke
,
T. R. M.
Lannagan
,
A.
Hedley
,
D.
Strachan
,
M.
Salji
,
J. P.
Morton
,
L.
McGarry
,
H. Y.
Leung
,
O. J.
Sansom
,
C. J.
Miller
, and
D. M.
Bryant
,
Nat. Commun.
13
(
1
),
5317
(
2022
).
40.
R.
Darwiche
and
K.
Struhl
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
117
(
46
),
28925
28929
(
2020
).
41.
K.
Chen
,
K.
Ozturk
,
R. L.
Contreras
,
J.
Simon
,
S.
McCann
,
W. J.
Chen
,
H.
Carter
, and
S. I.
Fraley
,
iScience
24
(
1
),
101991
(
2021
).
42.
J. C.
Kimmel
,
A. Y.
Chang
,
A. S.
Brack
, and
W. F.
Marshall
,
PLoS Comput. Biol.
14
(
1
),
e1005927
(
2018
).
43.
S. A.
Rosenberg
,
N. P.
Restifo
,
J. C.
Yang
,
R. A.
Morgan
, and
M. E.
Dudley
,
Nat. Rev. Cancer
8
(
4
),
299
308
(
2008
).
44.
M. A.
Fischbach
,
J. A.
Bluestone
, and
W. A.
Lim
,
Sci. Transl. Med.
5
(
179
),
179ps177
(
2013
).
45.
S.
Kiesgen
,
J. C.
Messinger
,
N. K.
Chintala
,
Z.
Tano
, and
P. S.
Adusumilli
,
Nat. Protoc.
16
(
3
),
1331
1342
(
2021
).
46.
S.
Rafiq
,
C. S.
Hackett
, and
R. J.
Brentjens
,
Nat. Rev. Clin. Oncol.
17
(
3
),
147
167
(
2020
).
47.
M.
Ikeda-Imafuku
,
Y.
Gao
,
S.
Shaha
,
L. L.
Wang
,
K. S.
Park
,
M.
Nakajima
,
O.
Adebowale
, and
S.
Mitragotri
,
J. Control Release
352
,
1093
1103
(
2022
).
48.
A.
Nicolas-Boluda
,
J.
Vaquero
,
L.
Vimeux
,
T.
Guilbert
,
S.
Barrin
,
C.
Kantari-Mimoun
,
M.
Ponzo
,
G.
Renault
,
P.
Deptula
,
K.
Pogoda
,
R.
Bucki
,
I.
Cascone
,
J.
Courty
,
L.
Fouassier
,
F.
Gazeau
, and
E.
Donnadieu
,
eLife
10
,
e58688
(
2021
).
49.
R. S.
Riley
,
C. H.
June
,
R.
Langer
, and
M. J.
Mitchell
,
Nat. Rev. Drug Discovery
18
(
3
),
175
196
(
2019
).
50.
H.
Simsek
and
E.
Klotzsch
,
Bioessays
44
(
6
),
e2100285
(
2022
).
51.
T. S. C.
Ng
,
H. H.
Allen
,
M.
Rashidian
, and
M. A.
Miller
,
Curr. Opin. Chem. Biol.
67
,
102117
(
2022
).
52.
A.
Rivera-Rodriguez
,
L. B.
Hoang-Minh
,
A.
Chiu-Lam
,
N.
Sarna
,
L.
Marrero-Morales
,
D. A.
Mitchell
, and
C. M.
Rinaldi-Ramos
,
Nanotheranostics
5
(
4
),
431
444
(
2021
).
53.
D. R.
Powell
and
A.
Huttenlocher
,
Trends Immunol.
37
(
1
),
41
52
(
2016
).
54.
M. T.
Masucci
,
M.
Minopoli
, and
M. V.
Carriero
,
Front Oncol.
9
,
1146
(
2019
).
55.
D. Y.
Vogel
,
P. D.
Heijnen
,
M.
Breur
,
H. E.
de Vries
,
A. T.
Tool
,
S.
Amor
, and
C. D.
Dijkstra
,
J. Neuroinflammation
11
,
23
(
2014
).
56.
K.
Adebowale
,
Z.
Gong
,
J. C.
Hou
,
K. M.
Wisdom
,
D.
Garbett
,
H. P.
Lee
,
S.
Nam
,
T.
Meyer
,
D. J.
Odde
,
V. B.
Shenoy
, and
O.
Chaudhuri
,
Nat. Mater.
20
,
1290
1299
(
2021
).
57.
J. F.
Dekkers
,
M.
Alieva
,
L. M.
Wellens
,
H. C. R.
Ariese
,
P. R.
Jamieson
,
A. M.
Vonk
,
G. D.
Amatngalim
,
H.
Hu
,
K. C.
Oost
,
H. J. G.
Snippert
,
J. M.
Beekman
,
E. J.
Wehrens
,
J. E.
Visvader
,
H.
Clevers
, and
A. C.
Rios
,
Nat. Protoc.
14
(
6
),
1756
1771
(
2019
).
58.
L.
Breiman
,
Mach. Learn.
45
,
5
32
(
2001
).

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.