Antibody fragments without the Fc region are attracting attention in the pharmaceutical industry due to their high ability to penetrate solid tissues, cost-effective expression using microbial expression systems, and distinctive modes of action compared to those of full-size antibodies. Based on these characteristics, several antibody fragment agents have been approved. However, developing platform engineering methodologies to accelerate their development is important. In this review, we summarize and discuss protein engineering strategies for preparing therapeutic antibody fragments composed of antibody variable domains. Three (introduction of high-solubility tag systems, complementarity-determining region grafting, and domain arrangements) and two (introduction of purification tag systems and mutagenesis studies for protein L- or protein A-binding) protein engineering strategies have been reported for the cultivation and purification processes, respectively. Fusion tags might negatively impact molecular folding, function, immunogenicity, and final yield. If the production behavior of antibody fragments is not improved through complementarity-determining region grafting, domain arrangements, or human sequence-based mutagenesis, using additional fusion tag systems should be considered, with careful attention to the points described above. This summarized knowledge regarding protein engineering strategies for effectively producing antibody fragments will further accelerate therapeutic antibody fragment development.
REFERENCES
1.
H.
Kaplon
,
S.
Crescioli
,
A.
Chenoweth
,
J.
Visweswaraiah
, and
J. M.
Reichert
, mAbs
15
(1
), 2153410
(2023
).2.
Y.
Hillman
,
D.
Lustiger
, and
Y.
Wine
, Nanotechnology
30
(28
), 282001
(2019
).3.
P.
Chames
,
M.
Van Regenmortel
,
E.
Weiss
, and
D.
Baty
, Br. J. Pharmacol.
157
(2
), 220
(2009
).4.
R. A.
Beckman
,
L. M.
Weiner
, and
H. M.
Davis
, Cancer
109
(2
), 170
(2007
).5.
H.
Lou
and
X.
Cao
, Cancer Commun.
42
(9
), 804
(2022
).6.
Z. A.
Ahmad
,
S. K.
Yeap
,
A. M.
Ali
,
W. Y.
Ho
,
N.
Banu
,
M.
Alitheen
, and
M.
Hamid
, J. Immunol. Res.
2012
, 980250
.7.
R.
Bargou
,
E.
Leo
,
G.
Zugmaier
,
M.
Klinger
,
M.
Goebeler
,
S.
Knop
,
R.
Noppeney
,
A.
Viardot
,
G.
Hess
,
M.
Schuler
,
H.
Einsele
,
C.
Brandl
,
A.
Wolf
,
P.
Kirchinger
,
P.
Klappers
,
M.
Schmidt
,
G.
Riethmüller
,
C.
Reinhardt
,
P. A.
Baeuerle
et al, Science
321
, 974
(2008
).8.
W.
Chen
,
Y.
Yuan
, and
X.
Jiang
, J. Controlled Release
328
, 395
(2020
).9.
G.
Sundaresan
,
P. J.
Yazaki
,
J. E.
Shively
,
D.
Finn
,
S. M.
Larson
,
A. A.
Raubitschek
,
E.
Lawrence
et al, J. Nucl. Med.
44
(12
), 1962
(2003
).10.
C.
Usta
,
N. T.
Turgut
, and
A.
Bedel
, Int. J. Cardiol.
222
, 1074
(2016
).11.
S. K. A.
Blick
,
G. M.
Keating
, and
A. J.
Wagstaff
, Drugs
67
(8
), 1199
(2007
).12.
C. B.
Burness
, Drugs
75
(18
), 2155
(2015
).13.
N.
Goel
and
S.
Stephens
, mAbs
2
(2
), 137
(2010
).14.
R.
Tadayoni
,
L.
Sararols
,
G.
Weissgerber
,
R.
Verma
,
A.
Clemens
, and
F. G.
Holz
, Ophthalmologica
244
(2
), 93
(2021
).15.
S.
Dhillon
, Drugs
78
(16
), 1763
(2018
).16.
M.
Scully
,
S. R.
Cataland
,
F.
Peyvandi
,
P.
Coppo
,
J. A.
Knöbl
,
J. A. K.
Honvinga
,
A.
Metjian
,
J.
de la Rubia
,
K.
Pavenski
,
F.
Callewaert
,
D.
Biswas
,
H.
De Winter
, and
R. K.
Zeldin
, N. Engl. J. Med.
380
(4
), 335
(2019
).17.
V.
Cortez-Retamozo
,
M.
Lauwereys
,
G.
Hassanzadeh Gh
,
M.
Gobert
,
K.
Conrath
,
S.
Muyldermans
,
P.
De Baetselier
, and
H.
Revets
, Int. J. Cancer
98
(3
), 456
(2002
).18.
C.
Rathi
and
B.
Meibohm
, J. Clin. Pharmacol.
55
(S3
), S21
(2015
).19.
S.
Dhillon
, Drugs
82
(6
), 703
(2022
).20.
M.
Graille
,
E. A.
Stura
,
A. L.
Corper
,
B. J.
Sutton
,
M. J.
Taussig
,
J. B.
Charbonnier
, and
G. J.
Silverman
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
97
(10
), 5399
(2000
).21.
W. Z.
Charles
,
C. R.
Faries
,
T.
Street
,
L. S.
Flowers
, and
B. R.
McNaughton
, ChemBioChem
23
(16
), e202200092
(2022
).22.
A. A.
Epenetos
,
D.
Snook
,
H.
Durbin
,
P. M.
Johnson
, and
J.
Taylor-papadimitriou
, Cancer Res.
46
(6
), 3183
(1986
).23.
P.
Muñoz-López
,
R. M.
Ribas-Aparicio
,
E. I.
Becerra-Báez
,
K.
Fraga-Pérez
,
L. F.
Flores-Martínez
,
A. A.
Mateos-Chávez
, and
R.
Luria-Pérez
, Cancers
14
(17
), 4206
(2022
).24.
D. M.
Knight
,
H.
Trinh
,
J.
Le
,
S.
Siegel
,
D.
Shealy
,
M.
McDonough
,
B.
Scallon
,
M. A.
Moore
,
J.
Vilcek
,
P.
Daddona
et al, Mol. Immunol.
30
(16
), 1443
(1993
).25.
N.
Nuñez-Prado
,
M.
Compte
,
S.
Harwood
,
A.
Álvarez-Méndez
,
S.
Lykkemark
,
L.
Sanz
, and
L.
Álvarez-Vallina
, Drug Discovery Today
20
(5
), 588
(2015
).26.
A.
Todorovska
,
R. C.
Roovers
,
O.
Dolezal
,
A. A.
Kortt
,
H. R.
Hoogenboom
, and
P. J.
Hudson
, J. Immunol. Methods
248
(1–2
), 47
(2001
).27.
P. P.
Monnier
,
R. J.
Vigouroux
, and
N. G.
Tassew
, Antibodies
2
(2
), 193
(2013
).28.
L. J.
Holt
,
A.
Basran
,
K.
Jones
,
J.
Chorlton
,
L. S.
Jespers
,
N. D.
Brewis
, and
I. M.
Tomlinson
, Protein Eng. Des. Sel.
21
(5
), 283
(2008
).29.
Y.
Asaadi
,
F. F.
Jouneghani
,
S.
Janani
, and
F.
Rahbarizadeh
, Biomarker Res.
9
(87
), 87
(2021
).30.
C.
Zuber
,
G.
Mitteregger
,
N.
Schuhmann
,
C.
Rey
,
S.
Knackmuss
,
W.
Rupprecht
,
U.
Reusch
,
C.
Pace
,
M.
Little
,
H. A.
Kretzschmar
,
M.
Hallek
,
H.
Büning
, and
S.
Weiss
, J. Gen. Virol.
89
(8
), 2055
(2008
).31.
S.
Yamauchi
,
Y.
Kobashigawa
,
N.
Fukuda
,
M.
Teramoto
,
Y.
Toyota
,
L.
Chenjiang
,
Y.
Ikeguchi
,
T.
Sato
,
Y.
Sato
,
H.
Kimura
,
T.
Masuda
,
S.
Ohtsuki
,
K.
Noi
,
T.
Ogura
, and
H.
Morioka
, Molecules
24
(14
), 2620
(2019
).32.
S.
Muyldermans
, Annu. Rev. Biochem.
82
(17
), 775
(2013
).33.
E. R.
Goldman
,
J. L.
Liu
,
D.
Zabetakis
, and
G. P.
Anderson
, Front. Immunol.
8
, 865
(2017
).34.
A.
Klarenbeek
,
K. E.
Mazouari
,
A.
Desmyter
,
C.
Blanchetot
,
A.
Hultberg
,
N.
De Jonge
,
R. C.
Roovers
,
C.
Cambillau
,
S.
Spinelli
,
J.
Del-Favero
,
T.
Verrips
,
H. J.
de Haard
, and
I.
Achour
, mAbs
7
(4
), 693
(2015
).35.
M. A.
Rossotti
,
K.
Bélanger
,
K. A.
Henry
, and
J.
Tanha
, FEBS J.
289
(14
), 4304
(2022
).36.
O. V.
Kovalenko
,
A.
Olland
,
N.
Piché-Nicholas
,
A.
Godbole
,
D.
King
,
K.
Svenson
,
V.
Calabro
,
M. R.
Müller
,
C. J.
Barelle
,
W.
Somers
,
D. S.
Gill
,
L.
Mosyak
, and
L.
Tchistiakova
, J. Biol. Chem.
288
(24
), 17408
(2013
).37.
C.
Vincke
,
R.
Loris
,
D.
Saerens
,
S.
Martinez-Rodriguez
,
S.
Muyldermans
, and
K.
Conrath
, J. Biol. Chem.
284
(5
), 3273
(2009
).38.
L.
Riechmann
and
S.
Muyldermans
, J. Immunol. Methods
231
(1–2
), 25
(1999
).39.
C.
Allen
,
A. M.
Zeidan
, and
J. P.
Bewersdorf
, Life
11
(6
), 465
(2021
).40.
T. D.
Dreier
,
G.
Lorenczewski
,
C.
Brandl
,
P.
Hoffmann
,
U.
Syring
,
F.
Hanakam
,
P.
Kufer
,
G.
Riethmuller
,
R.
Bargou
, and
P. A.
Baeuerle
, Int. J. Cancer
100
(6
), 690
(2002
).41.
S.
Johnson
,
S.
Burke
,
L.
Huang
,
S.
Gorlatov
,
H.
Li
,
W.
Wang
,
W.
Zhang
,
N.
Tuaillon
,
J.
Rainey
,
B.
Barat
,
Y.
Yang
,
L.
Jin
,
V.
Ciccarone
,
P. A.
Moore
,
S.
Koenig
, and
E.
Bonvini
, J. Mol. Biol.
399
(3
), 436
(2010
).42.
P.
Holliger
,
T.
Prospero
, and
G.
Winter
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
90
(14
), 6444
(1993
).43.
R.
Stork
,
E.
Campigna
,
B.
Robert
,
D.
Müller
, and
R. E.
Kontermann
, J. Biol. Chem.
284
(38
), 25612
(2009
).44.
T.
Korn
,
M.
Bach
,
R.
Mu
, and
R. E.
Kontermann
, Protein Eng. Des. Sel.
14
(10
), 815
(2001
).45.
R.
Asano
,
Y.
Kuroki
,
S.
Honma
,
M.
Akabane
,
S.
Watanabe
,
S.
Mayuzumi
,
S.
Hiyamuta
,
I.
Kumagai
, and
K.
Sode
, mAbs
10
(6
), 854
(2018
).46.
S.
Warmuth
,
T.
Gunde
,
D.
Snell
,
M.
Brock
,
C.
Weinert
,
A.
Simonin
,
C.
Hess
,
J.
Tietz
,
M.
Johansson
,
F. M.
Spiga
,
R.
Heiz
,
N.
Flückiger
,
S.
Wagen
,
J.
Zeberer
,
D.
Diem
,
D.
Mahler
,
B.
Wickihalder
,
S.
Muntwiler
,
B.
Chatterjee
et al, OncoImmunology
10
(1
), 2004661
(2021
).47.
U.
Reusch
,
C.
Burkhardt
,
I.
Fucek
,
F.
Le Gall
,
M.
Le
,
K.
Hoffmann
,
S. H. J.
Knackmuss
,
S.
Kiprijanov
,
M.
Little
, and
E. A.
Zhukovsky
, mAbs
6
(3
), 727
(2014
).48.
Y.
Shibuya
,
N.
Haga
,
R.
Asano
,
H.
Nakazawa
,
T.
Hattori
,
D.
Takeda
,
A.
Sugiyama
,
R.
Kurotani
,
I.
Kumagai
,
M.
Umetsu
, and
K.
Makabe
, Protein Eng. Des. Sel.
30
(1
), 15
(2017
).49.
S.
Hemmi
,
R.
Asano
,
K.
Kimura
,
M.
Umetsu
,
T.
Nakanishi
,
I.
Kumagai
, and
K.
Makabe
, Biochem. Biophys. Res. Commun.
523
(1
), 72
(2020
).50.
A.
Haim
,
S.
Neubacher
, and
T. N.
Grossmann
, ChemBioChem
22
(17
), 2672
(2021
).51.
G. L.
Rosano
,
E. S.
Morales
, and
E. A.
Ceccarelli
, Protein Sci.
28
(8
), 1412
(2019
).52.
K. M. H.
Nevalainen
,
V. S. J.
Te'o
, and
P. L.
Bergquist
, Trends Biotechnol.
23
(9
), 468
(2005
).53.
M.
Karbalaei
,
S. A.
Rezaee
, and
H.
Farsiani
, J. Cell. Physiol.
235
(9
), 5867
(2020
).54.
N.
Ahmad
,
M. A.
Mehmood
, and
S.
Malik
, Protein Pept. Lett.
27
(2
), 105
(2020
).55.
E. A.
Mckenzie
and
W. M.
Abbott
, Methods
147
, 40
(2023
).56.
R. J.
Coates
,
M. T.
Young
, and
S.
Scofield
, Front. Plant Sci.
13
, 1074531
(2022
).57.
S. M.
Sharker
and
A.
Rahman
, Curr. Drug Discovery Technol.
18
(3
), 354
(2021
).58.
59.
M. S.
Hashemzadeh
,
M.
Mohammadi
,
H. E. G.
Ghaleh
,
M.
Sharti
,
A.
Choopani
, and
A. K.
Panda
, Protein Pept. Lett.
28
(2
), 122
(2021
).60.
H.-J.
Cho
,
M. S.
Hahm
,
M. K.
Kim
,
I.-K.
Han
,
W.-W.
Jung
,
H.-G.
Choi
,
J. A.
Kim
, and
Y.-K.
Oh
, Protein Pept. Lett.
14
(5
), 417
(2007
).61.
A.
Pennati
,
J.
Deng
, and
J.
Galipeau
, PLoS One
9
(9
), e106724
(2014
).62.
S.
Costa
,
A.
Almeida
,
A.
Castro
, and
L.
Domingues
, Front. Microbiol.
5
, 63
(2014
).63.
B. H.
Jo
, Appl. Environ. Microbiol.
88
(7
), e0009722
(2022
).64.
X.
Li
,
J.
Huang
,
J.
Zhou
,
C.
Sun
,
Y.
Zheng
,
Y.
Wang
,
J.
Zhu
, and
S.
Wang
, Appl. Microbiol. Biotechnol.
107
(5–6
), 1697
(2023
).65.
H.
Ko
,
M.
Kang
,
M. J.
Kim
,
J.
Yi
,
J.
Kang
,
J. H.
Bae
,
J. H.
Sohn
, and
B. H.
Sung
, Microb. Cell Fact.
20
(1
), 232
(2021
).66.
M.
Zhang
,
Z.
Wang
,
L.
Chi
,
J.
Sun
, and
Y.
Shen
, Protein Expression Purif.
148
, 16
(2018
).67.
A.
Agrawal
,
Y.
Bisharyan
,
A.
Papoyan
,
J.
Bednenko
,
J.
Cardarelli
,
M.
Yao
,
T.
Clark
,
M.
Berkmen
,
N.
Ke
, and
P.
Colussi
, Protein Expression Purif.
153
, 7
(2019
).68.
T. K. M.
Nguyen
,
M. R.
Ki
,
R. G.
Son
, and
S. P.
Pack
, Appl. Microbiol. Biotechnol.
103
(5
), 2205
(2019
).69.
L.
Zou
,
S.
Li
,
N.
Li
,
S.-L.
Ruan
,
J.
Chen
,
J.
Wu
,
D.
Yan
, and
H.-J.
Chao
, Front. Microbiol.
12
, 779541
(2021
).70.
W.
Zhao
,
L.
Liu
,
G.
Du
, and
S.
Liu
, J. Biotechnol.
283
, 1
–10
(2018
).71.
W.
Pan
,
Y.
Wang
, and
N.
Wang
, Protein Expression Purif.
164
, 105477
(2019
).72.
M. G.
Kibria
,
A.
Fukutani
,
Y.
Akazawa-ogawa
,
Y.
Hagihara
, and
Y.
Kuroda
, Biomolecules
11
(6
), 810
(2021
).73.
J.
Yu
,
Y.
Guo
,
Y.
Gu
,
X.
Fan
,
F.
Li
,
H.
Song
,
R.
Nian
, and
W.
Liu
, Appl. Microbiol. Biotechnol.
106
, 1967
(2022
).74.
L.
Mestrom
,
S. R.
Marsden
,
M.
Dieters
,
P.
Achterberg
,
L.
Stolk
,
I.
Bento
,
U.
Hanefeld
, and
P.
Hagedoorn
, Appl. Environ. Microbiol.
85
(8
), e03084
(2019
).75.
A.
Ruan
,
C.
Ren
, and
S.
Quan
, J. Biotechnol.
307
, 131
(2020
).76.
C.
Cheng
,
S.
Wu
,
L.
Cui
,
Y.
Wu
,
T.
Jiang
, and
B.
He
, Microb. Cell Fact.
16
(1
), 231
(2017
).77.
N.
Kronqvist
,
M.
Sarr
,
A.
Lindqvist
,
K.
Nordling
,
M.
Otikovs
,
L.
Venturi
,
B.
Pioselli
,
P.
Purhonen
,
M.
Landreh
,
H.
Biverstål
,
Z.
Toleikis
,
L.
Sjöberg
,
C. V.
Robinson
,
N.
Pelizzi
,
H.
Jörnvall
,
H.
Hebert
,
K.
Jaudzems
,
T.
Curstedt
,
A.
Rising
et al, Nat. Commun.
8
, 15504
(2017
).78.
C.
Köppl
,
N.
Lingg
,
A.
Fischer
,
C.
Kröß
,
J.
Loibl
,
W.
Buchinger
,
R.
Schneider
,
A.
Jungbauer
,
G.
Striedner
, and
M.
Cserjan-puschmann
, Int. J. Mol. Sci.
23
(14
), 7678
(2022
).79.
A.
Khodakarami
,
B.
Dabirmanesh
,
S.
Asad
, and
M.
Khaledi
, Biochemistry
86
(2
), 190
(2021
).80.
K.
Nautiyal
and
Y.
Kuroda
, New Biotechnol.
42
, 77
(2018
).81.
J.
Gao
,
H.
Qian
,
X.
Guo
,
Y.
Mi
,
J.
Guo
,
J.
Zhao
,
C.
Xu
,
T.
Zheng
,
M.
Duan
,
Z.
Tang
,
C.
Lin
,
Z.
Shen
,
Y.
Jiang
, and
X.
Wang
, Microb. Cell Fact.
19
(1
), 112
(2020
).82.
W.
Zhao
,
S.
Liu
,
G.
Du
, and
J.
Zhou
, Microb. Cell Fact.
18
(1
), 91
(2019
).83.
J.
Liu
,
Y.
Jin
,
X.
Feng
,
S.
Zou
,
G.
Lv
,
Z.
Zhang
, and
Z.
Yang
, Immunol. Lett.
198
, 66
(2018
).84.
E.
Seccamani
,
M.
Tattanelli
,
M.
Mariani
,
E.
Spranzi
,
G. A.
Scassellati
, and
A. G.
Siccardi
, Int. J. Radiat. Appl. Instrumen. Part B. Nucl. Med. Biol.
16
(2
), 167
(1989
).85.
K.
Sangpheak
,
D.
Waraho-zhmayev
,
K.
Haonoo
,
S.
Torpaiboon
,
T.
Teacharscripaiboon
,
T.
Rungrotmongkol
, and
R. P.
Poo-arporn
, RSC Adv.
11
(11
), 6035
(2021
).86.
S.
Jung
and
A.
Plückthun
, Protein Eng. Des. Sel.
10
(8
), 959
(1997
).87.
P.
Carter
,
R. F.
Kelley
,
M. L.
Rodrigues
,
B.
Snedecor
,
M.
Covarrubias
,
M. D.
Velligan
,
W. L. T.
Wong
,
A. M.
Rowland
,
C. E.
Kotts
,
M. E.
Carver
,
M.
Yang
,
J. H.
Bourell
,
H. M.
Shepard
, and
D.
Henner
, Biotechnology
10
(2
), 163
(1992
).88.
C.
Eigenbrot
,
M.
Randal
,
L.
Presta
,
P.
Carter
, and
A. A.
Kossiakoff
, J. Mol. Biol.
229
(4
), 969
(1993
).89.
M. D.
Öncü
,
B. K.
Balcıoğlu
,
B.
Özgür
,
H. Ü.
Öztürk
,
M.
Serhatli
,
Ş.
Işık
,
B.
Erdağ
,
G. D.
Doğanay
, and
A. Ö.
Bahadır
, Biotechnol. Appl. Biochem.
69
(5
), 2122
(2021
).90.
J.
Hon
,
M.
Marusiak
,
T.
Martinek
,
A.
Kunka
,
J.
Zendulka
,
D.
Bednar
, and
J.
Damborsky
, Bioinfomatics
37
(1
), 23
(2021
).91.
Y.
Safdari
, Int. Immunopharmacol.
55
, 86
(2018
).92.
M.
Arslan
,
D.
Karadag
, and
S.
Kalyoncu
, Proteins
88
(11
), 1447
(2020
).93.
J.
Foote
and
G.
Winter
, J. Mol. Biol.
224
(2
), 487
(1992
).94.
I.
Koçer
,
E. C.
Cox
,
M. P.
Delisa
, and
E.
Çelik
, Biotechnol. Prog.
37
(2
), e3102
(2021
).95.
J.
Lobstein
,
C. A.
Emrich
,
C.
Jeans
,
M.
Faulkner
,
P.
Riggs
, and
M.
Berkmen
, Microb. Cell Fact.
11
, 753
(2012
).96.
B. V.
Ayyar
and
M. Z.
Atassi
, Appl. Microbiol. Biotechnol.
101
(22
), 8165
(2017
).97.
R.
Asano
,
T.
Kumagai
,
K.
Nagai
,
S.
Taki
,
I.
Shimomura
,
K.
Arai
,
H.
Ogata
,
M.
Okada
,
F.
Hayasaka
,
H.
Sanada
,
T.
Nakanishi
,
T.
Karvonen
,
H.
Hayashi
,
Y.
Katayose
,
M.
Unno
,
T.
Kudo
,
M.
Umetsu
, and
I.
Kumagai
, Protein Eng. Des. Sel.
26
(5
), 359
(2013
).98.
A.
Kuwahara
,
K.
Nagai
,
T.
Nakanishi
,
I.
Kumagai
, and
R.
Asano
, Int. J. Mol. Sci.
21
(23
), 8914
(2020
).99.
B. V.
Geisbrecht
,
S.
Bouyain
, and
M.
Pop
, Protein Expression Purif.
46
(1
), 23
(2006
).100.
S.
Munro
and
J. R. B.
Pelham
, EMBO J.
3
(13
), 3087
(1984
).101.
J.
Lee
,
M.
Kim
,
Y.
Seo
,
Y.
Lee
,
H.
Park
,
S. J.
Byun
, and
M. H.
Kwon
, Arch. Biochem. Biophys.
633
, 110
(2017
).102.
Y.
Fujii
,
M. K.
Kaneko
, and
Y.
Kato
, Monoclonal Antibodies Immunodiagn. Immunother.
35
(6
), 293
(2016
).103.
Y.
Fujii
,
M. K.
Kaneko
,
S.
Ogasawara
,
S.
Yamada
,
M.
Yanaka
,
T.
Nakamura
,
N.
Saidoh
,
K.
Yoshida
,
R.
Honma
, and
Y.
Kato
, Monoclonal Antibodies Immunodiagn. Immunother.
36
(2
), 68
(2017
).104.
T.
Yano
,
H.
Takeda
,
A.
Uematsu
,
S.
Yamanaka
,
S.
Nomura
,
K.
Nemoto
,
T.
Iwasaki
,
H.
Takahashi
, and
T.
Sawasaki
, PLoS One
11
(6
), e0156716
(2016
).105.
H.
Takeda
,
W.
Zhou
,
K.
Kido
,
R.
Suno
,
T.
Iwasaki
,
T.
Kobayashi
, and
T.
Sawasaki
, PLoS One
12
(5
), e0178246
(2017
).106.
H.
Choi
,
T. L.
Kim
,
M. H.
Cho
, and
S. H.
Bhoo
, Appl. Biol. Chem.
60
(5
), 563
(2017
).107.
T.
Asano
,
M. K.
Kaneko
, and
Y.
Kato
, Biochem. Biophys. Rep.
23
, 100780
(2020
).108.
T. H.
Lee
,
K. S.
Kim
,
J. H.
Kim
,
J.
Jeong
,
H. R.
Woo
,
S. R.
Park
,
M.-H.
Sohn
,
H. J.
Lee
,
J. H.
Rhee
,
S.-S.
Cha
,
J.-H.
Hwang
, and
K. M.
Chung
, J. Immunol. Methods
479
, 112750
(2020
).109.
L.
Xie
,
W.
Chen
,
J.
Li
,
Y.
Li
, and
Y.
Li
, Monoclonal Antibodies Immunodiagn. Immunother.
37
(4
), 175
(2018
).110.
H.
Götzke
,
M.
Kilisch
,
M.
Martínez-Carranza
,
S.
Sograte-Idrissi
,
A.
Rajavel
,
T.
Schlichthaerle
,
N.
Engels
,
R.
Jungmann
,
P.
Stenmark
,
F.
Opazo
, and
S.
Frey
, Nat. Commun.
10
(1
), 4403
(2019
).111.
J.
Ren
,
H.
Xiong
,
C.
Huang
,
F.
Ji
, and
L.
Jia
, J. Chromatogr. A
1676
, 463274
(2022
).112.
A. A.
Shukla
,
P.
Gupta
, and
X.
Han
, J. Chromatogr. A
1171
(1–2
), 22
(2007
).113.
J.
Jin
,
K. A.
Hjerrild
,
S. E.
Silk
,
R. E.
Brown
,
G. M.
Labbé
,
J. M.
Marshall
,
K. E.
Wright
,
S.
Bezemer
,
S. B.
Clemmensen
,
S.
Biswas
,
Y.
Li
,
A.
El-Turabi
,
A. D.
Douglas
,
P.
Hermans
,
F. J.
Detmers
,
W. A.
de Jongh
,
M. K.
Higgins
,
R.
Ashfield
, and
S. J.
Draper
, Int. J. Parasitol.
47
(7
), 435
(2017
).114.
K.
Miura
,
Y.
Tsuji
,
H.
Mitsui
,
T.
Oshima
,
Y.
Noshi
,
Y.
Arisawa
,
K.
Okano
, and
T.
Okano
, Commun. Biol.
2
, 207
(2019
).115.
M.
Hörner
,
J.
Eble
,
O. S.
Yousefi
,
J.
Schwarz
,
B.
Warscheid
,
W.
Weber
, and
W. W. A.
Schamel
, Front. Immunol.
10
, 226
(2019
).116.
M. A. A.
Abdelhamid
,
T.
Ikeda
,
K.
Motomura
,
T.
Tanaka
,
T.
Ishida
,
R.
Hirota
, and
A.
Kuroda
, J. Biosci. Bioeng.
122
(5
), 633
(2016
).117.
S. P.
Schwaminger
,
S. A.
Blank-Shim
,
I.
Scheifele
,
V.
Pipich
,
P.
Fraga-García
, and
S.
Berensmeier
, Biotechnol. J.
14
(3
), e1800055
(2019
).118.
J.
Morris
,
S.
Jayanthi
,
R.
Langston
,
A.
Daily
,
A.
Kight
,
D. S.
McNabb
,
R.
Henry
, and
T. K. S.
Kumar
, Protein Expression Purif.
126
, 93
(2016
).119.
T. T.
Olmez
,
E.
Yuca
,
E.
Eyupoglu
,
H. B.
Catalak
,
O.
Sahin
, and
U. O. S.
Seker
, ACS Omega
3
(1
), 585
(2018
).120.
A. S.
Pina
,
S.
Carvalho
,
A. M. G. C.
Dias
,
M.
Guilherme
,
A. S.
Pereira
,
L. T.
Caraça
,
A. S.
Coroadinha
,
C. R.
Lowe
, and
A. C. A.
Roque
, J. Chromatogr. A
1472
, 55
(2016
).121.
F.
Sainsbury
,
P. V.
Jutras
,
J.
Vorster
,
M. C.
Goulet
, and
D.
Michaud
, Front. Plant Sci.
7
, 141
(2016
).122.
X. J.
Li
,
J. L.
Liu
,
D. S.
Gao
,
W. Y.
Wan
,
X.
Yang
,
Y. T.
Li
,
H. T.
Chang
,
L.
Chen
,
C. Q.
Wang
, and
J.
Zhao
, Protein Expression Purif.
119
, 51
(2016
).123.
M. N.
Vassylyeva
,
S.
Klyuyev
,
A. D.
Vassylyev
,
H.
Wesson
,
Z.
Zhang
,
M. B.
Renfrow
,
H.
Wang
,
N. P.
Higgins
,
L. T.
Chow
, and
D. G.
Vassylyev
, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
114
(26
), E5138
(2017
).124.
E.
Boura
,
A.
Baumlova
,
D.
Chalupska
,
A.
Dubankova
, and
M.
Klima
, Protein Sci.
26
(6
), 1116
(2017
).125.
D.
Luo
,
C.
Wen
,
R.
Zhao
,
X.
Liu
,
X.
Liu
,
J.
Cui
,
J. G.
Liang
, and
P.
Liang
, PLoS One
11
(5
), e0156106
(2016
).126.
A.
Kriznik
,
M.
Yéléhé-Okouma
,
J. C.
Lec
,
G.
Groshenry
,
H.
Le Cordier
,
C.
Charron
,
M.
Quinternet
,
H.
Mazon
,
F.
Talfournier
,
S.
Boschi-Muller
,
J. Y.
Jouzeau
, and
P.
Reboul
, Biotechnol. J.
14
(4
), e1800214
(2019
).127.
J.
Zhou
,
J.
Chen
,
N.
Zhuang
,
A.
Zhang
,
K.
Chen
,
N.
Xu
,
F.
Xin
,
W.
Zhang
,
W.
Dong
, and
M.
Jiang
, Front. Bioeng. Biotechnol.
8
, 579
(2020
).128.
D. A.
Perez-Perez
,
E.
Pioquinto-Avila
,
E.
Arredondo-Espinoza
,
J. R.
Morones-Ramirez
,
I.
Balderas-Renteria
, and
X.
Zarate
, FEBS Open Bio
10
(4
), 546
(2020
).129.
M.
Danaeifar
,
Z. V.
Malekshahi
,
F.
Kazemi-Lomedasht
, and
M. A.
Mazlomi
, Rep. Biochem. Mol. Biol.
11
(2
), 252
(2022
).130.
A.
Gennari
,
R.
Simon
,
N.
de Moura Sperotto
,
C. V.
Valim
,
L. A.
Basso
,
P.
Machado
,
E. V.
Benvenutti
,
A. D. C.
Viegas
,
S.
Nicolodi
,
G.
Renard
,
J. M.
Chies
,
G.
Volpato
, and
C. F. V.
de Souza
, Bioresour. Technol.
345
, 126497
(2022
).131.
A.
Gennari
,
R.
Simon
,
B. C.
de Andrade
,
L. F.
Saraiva
,
M.
Timmers
,
V. L. M.
Martins
,
G.
Renard
,
J. M.
Chies
,
G.
Volpato
, and
C. F. V.
de Souza
, Bioresour. Technol.
326
, 124747
(2021
).132.
S.
Wu
,
C.
Wang
,
D.
Hansen
, and
S.
Wong
, Sci. Rep.
7
, 42849
(2017
).133.
Z.
Qin
,
S.
Lin
,
Y.
Qiu
,
Q.
Chen
,
Y.
Zhang
,
J.
Zhou
, and
L.
Zhao
, Food Chem.
299
, 125037
(2019
).134.
M.
Jiang
,
L.
Zhang
,
F.
Wang
,
J.
Zhang
,
G.
Liu
,
B.
Gao
, and
D.
Wei
, Sci. Rep.
7
(1
), 13329
(2017
).135.
B.
Kinrade
,
P. L.
Davies
, and
T. D. R.
Vance
, Protein Expression Purif.
168
, 105564
(2020
).136.
M. M.
Gomari
,
N.
Saraygord-Afshari
,
M.
Farsimadan
,
N.
Rostami
,
S.
Aghamiri
, and
M. M.
Farajollahi
, Biotechnol. Adv.
45
, 107653
(2020
).137.
E.
Hochuli
,
H.
Döbeli
, and
A.
Schacher
, J. Chromatogr. A
411
, 177
(1987
).138.
G.
Chaga
,
D. E.
Bochkariov
,
G. G.
Jokhadze
,
J.
Hopp
, and
P.
Nelson
, J. Chromatogr. A
864
(2
), 247
(1999
).139.
J.
Lee
,
J.
Lee
,
K.
Kang
, and
Y.
Jang
, Protein Expression Purif.
135
, 37
(2017
).140.
K. L.
Haas
,
A. B.
Putterman
,
D. R.
White
,
D. J.
Thiele
, and
K. J.
Franz
, J. Am. Chem. Soc.
133
(12
), 4427
(2011
).141.
Q.
Zhu
,
D.
Guo
,
L.
Feng
, and
D.
Sun
, Monoclonal Antibodies Immunodiagn. Immunother.
32
(1
), 41
(2013
).142.
A. E.
Sauer-eriksson
,
G. J.
Kleywegt
,
M.
Uhlen
, and
T. A.
Jones
, Structure
3
(3
), 265
(1995
).143.
J. P.
Derrick
and
D. B.
Wigley
, J. Mol. Biol.
243
(5
), 906
(1994
).144.
J. P.
Derrick
,
M. C. J.
Maiden
, and
I. M.
Feavers
, J. Mol. Biol.
293
(1
), 81
(1999
).145.
J.
Deisenhofer
, Biochemistry
20
(9
), 2361
(1981
).146.
M.
Graille
,
E. A.
Stura
,
N. G.
Housden
,
J. A.
Beckingham
,
S. P.
Bottomley
,
D.
Beale
,
M. J.
Taussig
,
B. J.
Sutton
,
M. G.
Gore
, and
J. B.
Charbonnier
, Structure
9
(8
), 679
(2001
).147.
E. A.
Kabat
,
T. T.
Wu
,
H. M.
Perry
,
K. S.
Gottesman
, and
C.
Foeller
, “Sequences of proteins of immunological interest,” NIH publication No. 91-3242 National Institutes of Health
, Bethesda, MD
, 1991
).148.
J.
Muzard
,
S.
Adi-Bessalem
,
M.
Juste
,
F.
Laraba-Djebari
,
N.
Aubrey
, and
P.
Billiald
, Anal. Biochem.
388
(2
), 331
(2009
).149.
Z.
Lakhrif
,
M.
Pugnière
,
C.
Henriquet
,
A.
di Tommaso
,
I.
Dimier-Poisson
,
P.
Billiald
,
M. O.
Juste
, and
N.
Aubrey
, mAbs
8
(2
), 379
(2016
).150.
M.
Paloni
and
C.
Cavallotti
, ACS Omega
2
(10
), 6464
(2017
).151.
M.
Graille
,
S.
Harrison
,
M. P.
Crump
,
S. C.
Findlow
,
N. G.
Housden
,
B. H.
Muller
,
N.
Battail-Poirot
,
G.
Sibaï
,
B. J.
Sutton
,
M. J.
Taussig
,
C.
Jolivet-Reynaud
,
M. G.
Gore
, and
E. A.
Stura
, J. Biol. Chem.
277
(49
), 47500
(2002
).152.
K. A.
Henry
,
T.
Sulea
,
H.
Van Faassen
,
G.
Hussack
,
E. O.
Purisima
,
C. R.
MacKenzie
, and
M.
Arbabi-Ghahroudi
, PLoS One
11
(9
), e0163113
(2016
).153.
M.
Crauwels
,
N.
Van Vaerenbergh
,
N. B.
Kulaya
,
C.
Vincke
,
M.
D'Huyvetter
,
N.
Devoogdt
,
S.
Muyldermans
, and
C.
Xavier
, New Biotechnol.
57
, 20
(2020
).154.
P. C.
Fridy
,
M. K.
Thompson
,
N. E.
Ketaren
, and
M. P.
Rout
, Anal. Biochem.
477
, 92
(2015
).155.
A.
Sandomenico
,
J. P.
Sivaccumar
, and
M.
Ruvo
, Int. J. Mol. Sci.
21
(17
), 6324
(2020
).156.
T. S.
Castiñeiras
,
S. G.
Williams
,
A. G.
Hitchcock
, and
D. C.
Smith
, FEMS Microbiol. Lett.
365
(15
), 162
(2018
).© 2023 Author(s). Published under an exclusive license by AIP Publishing.
2023
Author(s)
You do not currently have access to this content.
