Higher throughput has been ever demanded in the state-of-the-art protein crystallography beamlines for applications such as the screening of drug targets in protein-ligand complex structures at room temperature. As a potential method to achieve an order of magnitude higher throughput, we explore capturing of ejected droplets by an acoustic levitator to remotely load single protein crystal samples to an acoustic levitation diffractometer at the Swiss Light Source synchrotron facility. The results from X-ray diffraction experiments support the feasibility of this method as a fully automated sample delivery for high-throughput serial crystallography experiments using the acoustic levitation.

1.
G. M.
Keserue
,
D. A.
Erlanson
,
G. G.
Ferenczy
,
M. M.
Hann
,
C. W.
Murray
, and
S. D.
Pickett
,
J. Med. Chem.
59
,
8189
(
2016
).
2.
F. U.
Huschmann
,
J.
Linnik
,
K.
Sparta
,
M.
Uhlein
,
X.
Wang
,
A.
Metz
,
J.
Schiebel
,
A.
Heine
,
G.
Klebe
,
M. S.
Weissa
, and
U.
Muellera
,
Acta Crystallogr., Sect. F
72
,
346
(
2016
).
3.
P.
McEwan
,
P.
Collins
,
A.
Dias
,
M.
Mazanetz
,
B.
Brandao-Neto
,
A.
Douangamath
,
J.
Ng
,
N.
Wright
,
T.
Krojer
,
T.
R
,
J.
Barker
, and
F.
von Delft
, in
Proceedings of Fragments 2015: Fifth RSC-BMCS Fragment-Based Drug Discovery Meeting
,
2015
.
4.
S.
Tsujino
and
T.
Tomizaki
,
Sci. Rep.
6
,
25558
(
2016
).
5.
E.
Welter
and
B.
Neidhart
,
Fresenius' J. Anal. Chem.
357
,
345
(
1997
).
6.
Y.
Abe
,
D.
Hyuga
,
S.
Yamada
, and
K.
Aoki
,
Ann. N. Y. Acad. Sci.
1077
,
49
(
2006
).
7.
K.
Kobayashi
,
A.
Goda
,
K.
Hasegawa
, and
Y.
Abe
,
Phys. Fluids
30
,
082105
(
2018
).
8.
E. G.
Lierke
,
Acustica
82
,
220
(
1996
).
9.
J. H.
Hubbel
and
S. M.
Seltzer
, “
Tables of x-ray mass attenuation coefficients and mass energy-absorption coefficients from 1 kev to 20 mev for elements z = 1 to 92 and 48 additional substances of dosimetric interest
,”
NIST Standard Reference Database
126
(
2004
).
10.
T.
Earnest
and
C.
Cork
,
International Tables for Crystallography
, edited by
E.
Arnold
,
D. M.
Himmel
, and
M. G.
Rossmann
(
Wiley-VCH
,
Weinheim
2012), Vol. F.
11.
A. S.
Soares
,
M. A.
Engel
,
R.
Stearns
,
S.
Datwani
,
J.
Olechno
,
R.
Ellson
,
J. M.
Skinner
,
M.
Allaire
, and
A. M.
Orville
,
Biochemistry
50
,
4399
(
2011
).
12.
C. G.
Roessler
,
R.
Agarwal
,
M.
Allaire
,
R.
Alonso-Mori
,
B.
Andi
,
J. F.
Bachega
,
M.
Bommer
,
A. S.
Brewster
,
M. C.
Browne
,
R.
Chatterjee
,
E.
Cho
,
A. E.
Cohen
,
M.
Cowan
,
S.
Datwani
,
V. L.
Davidson
,
J.
Defever
,
B.
Eaton
,
R.
Ellson
,
Y.
Feng
,
L. P.
Ghislain
,
J. M.
Glownia
,
G.
Han
,
J.
Hattne
,
J.
Hellmich
,
A.
Heroux
,
M.
Ibrahim
,
J.
Kern
,
A.
Kuczewski
,
H. T.
Lemke
,
L. M. P.
Liu
,
W. M.
McClintock
,
S.
Myers
,
S.
Nelsen
,
J.
Olechno
,
A. M.
Orville
,
N. K.
Sauter
,
A. S.
Soares
,
S. M.
Soltis
,
H.
Song
,
R. G.
Stearns
,
R.
Tran
,
Y.
Tsai
, and
M.
Uervirojnangkoorn
,
Structure
24
,
631
(
2016
).
13.
F.
Mafune
,
K.
Miyajima
,
K.
Tono
,
Y.
Takeda
,
J.
Kohno
,
N.
Miyauchi
,
Y.
Joti
,
J.
Kobayashi
,
E.
Nango
,
S.
Iwata
, and
M.
Yabashi
,
Acta Crystallogr., Sect. D
72
,
520
(
2016
).
14.
F. D.
Fuller
,
S.
Gul
,
R.
Chatterjee
,
E. S.
Burgie
,
I. D.
Young
,
H.
Lebrette
,
V.
Srinivas
,
A. S.
Brewster
,
T.
Michels-Clark
,
J. A.
Clinger
,
B.
Andi
,
M.
Ibrahim
,
E.
Pastor
,
C.
de Lichtenberg
,
R.
Hussein
,
C. J.
Pollock
,
M.
Zhang
,
C. A.
Stan
,
T.
Kroll
,
T.
Fransson
,
C.
Weninger
,
M.
Kubin
,
P.
Aller
,
L.
Lassalle
,
P.
Bräuer
,
M. D.
Miller
,
M.
Amin
,
S.
Koroidov
,
C. G.
Roessler
,
M.
Allaire
,
R. G.
Sierra
,
P. T.
Docker
,
J. M.
Glownia
,
S.
Nelson
,
J. E.
Koglin
,
D.
Zhu
,
M.
Chollet
,
S.
Song
,
H.
Lemke
,
M.
Liang
,
D.
Sokaras
,
R.
Alonso-Mori
,
A.
Zouni
,
J.
Messinger
,
U.
Bergmann
,
A. K.
Boal
,
J. M.
Bollinger
, Jr.
,
C.
Krebs
,
M.
Hogbom
,
G. N.
Phillips
, Jr.
,
R. D.
Vierstra
,
N. K.
Sauter
,
A. M.
Orville
,
J.
Kern
,
V. K.
Yachandra
, and
J.
Yano
,
Nat. Methods
14
,
443
(
2017
).
15.
Y. N.
Samara
,
H. M.
Brennan
,
L.
McCarthy
,
M. T.
Bollard
,
D.
Laspina
,
J. M.
Wlodek
,
S. L.
Campos
,
R.
Natarajan
,
K.
Gofron
,
S.
McSweeney
,
A. S.
Soares
, and
L.
Leroy
,
Acta Crystallogr., Sect. D
74
,
986
(
2018
).
16.
G. S.
Settles
,
Schlieren Shadow Graph Techniques: Visualizing Phenomena in Transparent Media
(
Springer Verlag
,
Berlin, Heidelberg
,
2001
), p.
25
.
17.
S.
Tsujino
,
Y.
Sato
,
Y.
Takeda
, and
T.
Tomizaki
(unpublished
2019
).
18.
W.
Streule
,
T.
Lindemann
,
G.
Birkle
,
R.
Zengerle
, and
P.
Koltay
, JALA October,
300
(
2004
).
19.
T.
Tomizaki
,
A.
Shinoda
, and
S.
Tsujino
,
AIP Conf. Ser.
2054
,
060072
(
2019
).
20.
I. M.
Hutchings
,
Inkjet Technology for Digital Fabrication
(
John Wiley & Sons Ltd.
,
2013
).
21.
S. A.
Elrod
,
B.
Hadimioglu
,
B. T.
Khuri-Yakub
,
E. G.
Rawson
,
E.
Richley
,
C. F.
Quate
,
N. N.
Mansour
, and
T. S.
Lundgren
,
J. Appl. Phys.
65
,
3441
(
1989
).
22.
H.
Tanaka
,
Y.
Mizuno
, and
K.
Nakamura
,
Jpn. J. Appl. Phys. Part I
56
,
087202
(
2017
).
23.
B.
Derby
, “
Inkjet printing of functional and structural materials: Fluid property requirements, feature stability, and resolution
,”
Annu. Rev. Mater. Res.
40
,
395
(
2010
).
24.
J. R.
Adam
,
N. R.
Lindblad
, and
C. D.
Hendricks
,
J. Appl. Phys.
39
,
5173
(
1968
).
25.
P. R.
Brazier-Smith
,
S. G.
Jennins
, and
J.
Latham
,
Proc. R. Soc. London, Ser. A.
326
,
393
(
1972
).
26.
Y. J.
Jiang
,
A.
Umemura
, and
C. K.
Law
,
J. Fluid Mech.
234
,
171
(
1992
).
27.
J.
Qian
and
C. K.
Law
,
J. Fluid Mech.
331
,
59
(
1997
).
28.
M.
Orme
,
Prog. Energy Combust. Sci.
23
,
65
(
1997
).
29.
C.-Y.
Lee
,
H.
Yu
, and
E. S.
Kim
,
Appl. Phys. Lett.
89
,
223902
(
2006
).
30.
J.
Kohno
,
M.
Kobayashi
, and
T.
Suzuki
,
Chem. Phys. Lett.
578
,
15
(
2013
).
31.
H.
Lamb
,
Hydrodynamics
, 6th ed. (
Dover Publications, Inc
.,
New York
,
1932
), p.
640
.
32.
K.
Diederichs
,
Acta Crystallogr., Sect. D
65
,
535
(
2009
).
33.
T. A.
White
,
R. A.
Kirian
,
A. V.
Martin
,
A.
Aquila
,
K.
Nass
,
A.
Barty
, and
H. N.
Chapman
,
J. Appl. Crystallogr.
45
,
335
(
2012
).
34.
M. D.
Winn
,
C. C.
Ballard
,
K. D.
Cowtan
,
E. J.
Dodson
,
P.
Emsley
,
P. R.
Evans
,
R. M.
Keegan
,
E. B.
Krissinel
,
A. G.
Leslie
,
A.
McCoy
,
S. J.
McNicholas
,
G. N.
Murshudov
,
N. S.
Pannu
,
E. A.
Potterton
,
H. R.
Powell
,
R. J.
Read
,
A.
Vagin
, and
K. S.
Wilson
,
Acta. Crystallogr., Sect. D
67
,
235
(
2011
).
35.
P. A.
Karplus
and
K.
Diederichs
,
Science
336
,
1030
(
2012
).
36.
N. A.
Rahman
,
A Course in Theoretical Statistics
(
Griffin
,
London
,
1968
), p.
456
.
37.
S.
McNicholas
,
E.
Potterton
,
K. S.
Wilson
, and
M. E. M.
Noble
,
Acta Crystallogr., Sect. D
67
,
386
(
2011
).
38.
J. M.
Grimes
,
D. R.
Hall
,
A. W.
Ashton
,
G.
Evans
,
R. L.
Owen
,
A.
Wagner
,
K. E.
McAuley
,
F.
von Delft
,
A. M.
Orville
,
T.
Sorensen
,
M. A.
Walsh
,
H. M.
Ginna
, and
D. I.
Stuart
,
Acta Crystallogr., Sect. D
74
,
152
(
2018
).
39.
P.
Rucktooa
,
R. K. Y.
Cheng
,
E.
Segala
,
T.
Geng
,
J. C.
Errey
,
G. A.
Brown
,
R. M.
Cooke
,
F. H.
Marshall
, and
A. S.
Doré
,
Sci. Rep.
8
,
41
(
2018
).
40.
S.
Fraser
,
H.
van den Badem
,
A. J.
Samelson
,
P. T.
Lang
,
J. M.
Holton
,
N.
Echos
, and
T.
Alber
,
Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.
108
,
16247
(
2011
).
41.
M.
Fischer
,
B. K.
Shoichet
, and
J. S.
Fraser
,
ChemBioCherm
16
,
1560
(
2015
).
42.
R. K. Y.
Chen
,
R.
Abela
, and
M.
Henning
,
Essays Biochem.
61
,
529
(
2017
).

Supplementary Material

You do not currently have access to this content.